ЗАБОТА О ПОТОМСТВЕ, ТАКТИЛЬНАЯ СТИМУЛЯЦИЯ И ЭВОЛЮЦИЯ СОЦИАЛЬНОСТИ У ГРЫЗУНОВ

В. С. Громов

Институт проблем экологии и эволюции им. А. Н. Северцова РАН Москва, Россия: vsgromov@mail. ru

Под эволюцией социальности у грызунов подразумевается переход от одиночно — го образа жизни к семейно-групповому. Этот переход сопровождается снижением частоты агрессивных актов во взаимодействиях между членами группы (в особен — ности между половыми партнерами) и проявлением активной заботы о потомстве у самцов. Прямая забота о потомстве, связанная с тактильной стимуляцией детены — шей, имеет исключительное значение для укрепления социальных связей. Высокий уровень тактильной стимуляции детенышей способствует повышению родитель — ской заботы по достижении ими половой зрелости, а также укреплению парных связей; напротив, недостаток тактильной стимуляции отрицательно сказывается на формировании родительского поведения и отношениях между партнерами. Основным фактором, способствующим укреплению социальных связей, следует признать высокий родительский вклад самцов, а тактильную стимуляцию можно рассматривать в качестве одного из проксимальных механизмов эволюции социаль — ности у грызунов.

Ключевые слова: грызуны, родительское поведение, эволюция, социальность.

В основе теоретических построений, объясняющих эволюцию сложных форм социальной организации, т. е. эволюцию социальности, лежит анализ факторов и механизмов естественного отбора, способствующих становлению группового об — раза жизни (Crook, 1970; Alexander, 1974; Crook et al., 1976). При сравнительном анализе социальности грызунов невозможно обойтись без классификации элемен — тарных внутрипопуляционных группировок, и такая классификация разработана в приложении к пространственно-этологической структуре популяций грызунов с выделением четырех основных типов (I–IV), которые можно рассматривать как грады социальности — от простых (примитивных) форм социальной организации до наиболее сложных (Громов, 2008).

Для условно одиночных видов (тип I) характерно использование взрослы — ми особями относительно обособленных индивидуальных участков благодаря охране их границ или, по крайней мере, внутреннего «ядра» участка. Взаимо — отношения между взрослыми особями основаны на территориальном домини — ровании, характерном преимущественно для самок, и иерархии доминирования во временных агрегациях самцов. Система спаривания — промискуитет или полигиния. Самцы образуют временные альянсы с самками на очень короткий срок — от нескольких часов до нескольких суток. Самки выращивают потомство без участия самцов.

У видов с постоянными агрегациями взрослых особей (тип II) степень обосо — бленности участков обитания самок высока, но участки обитания самцов значи — тельно перекрываются. У самцов, конкурирующих за самок в период размноже — ния, формируется иерархия доминирования. Система спаривания — промискуитет или полигиния. Самцы объединяются с самками лишь на относительно короткий

период (максимум — две недели). Самки выращивают потомство без заметного участия самцов.

Дальнейшее усложнение социальной организации происходит за счет обра — зования семейных пар и семейных групп. У видов со слабо консолидированными семейными группами (тип III) самец с самкой, образующие пару, занимают пере — крывающиеся участки обитания. Взаимоотношения между половыми партнерами и другими членами семейной группы, к которым относится исключительно потомство семейной пары, характеризуются толерантностью. Иерархия выражена слабо и про — является в доминировании взрослых особей над молодыми членами группы. Мо — лодняк, достигший половой зрелости, расселяется. Иногда образуются моногамные пары, но половые партнеры (особенно самцы) в сезон размножения спариваются с особями из соседних семей, поэтому наряду с моногамией отмечается полигиния и полиандрия. У ряда видов самцы принимают участие в воспитании потомства.

Тип IV объединяет виды с семейными группами, отличающимися сложной со — циальной организацией и кооперацией в различных формах деятельности. В соста- ве семейной группы выделяется репродуктивное «ядро» (семейная пара или самец с двумя-тремя самками, реже самка с двумя-тремя самцами), а также от одного до нескольких выводков молодых зверьков. Внутригрупповые отношения характе — ризуются высокой степенью толерантности; агрессивные взаимодействия крайне редки. Хорошо выражена возрастная иерархия, проявляющаяся в доминировании взрослых особей над молодыми, а среди молодняка — доминирование особей стар — шего возраста над младшими. Нередко образуются моногамные пары, но половые партнеры в сезон размножения могут спариваться с особями из соседних семейных групп, поэтому, наряду с моногамией, отмечается полигамия, факультативная по — лигиния и полиандрия. Взрослые самцы и полувзрослые члены группы проявляют активную заботу о детенышах. Прочность парных связей у этой категории видов наиболее высока.

К. Лоренц, изучавший, в основном, поведение рыб и птиц, установил, что фор — мирование сложных группировок в сообществах животных начинается с укрепле- ния парных связей, которое происходит за счет ритуализации агрессивных взаи — модействий (Lorenz, 1966). Это правило прослеживается и у грызунов с разными типами пространственно-этологической структуры (Громов, 1997). В частности, у тамарисковой песчанки Meriones tamariscinus, относящейся к условно одиночным видам (тип I), а также у полуденной песчанки M. meridianus, в популяциях которой образуются агрегации взрослых особей с перекрывающимися участками обитания (тип II), доля агрессивных контактов во взаимодействиях между половыми партне — рами очень высока. Напротив, у видов с семейными группами, например M. libycus (тип III) и M. unguiculatus (тип IV), агрессивные взаимодействия между половыми партнерами редки, а ритуализованные и миролюбивые контакты преобладают над всеми другими. Снижение частоты агрессивных взаимодействий при переходе от типа I к типу IV отражает тенденцию укрепления парных связей и смену репродук — тивной стратегии от промискуитета к поведенческой моногамии.

Сравнительный анализ взаимодействий между половыми партнерами и роди — тельского поведения у четырех других видов грызунов с разными типами пространст — венно-этологической структуры (серый хомячок Cricetulus migratorius (тип I), красная полевка Clethrionomys rutilus (тип II), обыкновенная полевка Microtus arvalis (тип III) и полевка Брандта Lasiopodomys brandti (тип IV)) показал, что переход от одиночного

к семейно-групповому образу жизни сопровождается не только снижением частоты агрессивных актов и ритуализацией поведения, но и проявлением активной заботы о потомстве у самцов (Gromov, 2005; Gromov et al., 2006; Громов, 2008, 2009а). Забота о потомстве у грызунов проявляется в двух формах — прямой (кормление, обогре — вание и вылизывание детенышей) и косвенной (устройство гнезда и доставка корма в гнездо) (Kleiman, 1977). Для успешного выживания и нормального развития вывод — ков наиболее важна прямая родительская забота, выражающаяся не только в корм — лении детенышей, но и в постоянных тактильных контактах с ними, среди которых особо следует выделить скучивание родителей с детенышами для их обогревания и регулярное вылизывание (груминг), обеспечивающие необходимую тактильную (соматосенсорную) стимуляцию детенышей.

У серого хомячка C. migratorius заботу о потомстве проявляют только самки, агрессивно реагирующие на самцов, приближающихся к гнезду. В связи с этим пар — ные связи у этого вида следует признать самыми слабыми, что свойственно всем грызунам с примитивной социальной организацией (тип I). У трех указанных выше видов полевок парные связи более прочные, самцы и самки могут одновременно на — ходиться в гнезде, а самцы, к тому же, проявляют в той или иной степени выражен — ную заботу о потомстве. Вместе с тем обнаруживаются существенные межвидовые различия, связанные с типом пространственно-этологической структуры. У крас — ной полевки C. rutilus (тип II) самцы в пяти парах из десяти избегали находиться в одном гнезде с самкой и детенышами. В остальных парах они периодически обогре — вали детенышей в гнезде и изредка вылизывали. В среднем, самцы и самки C. rutilus совместно проводили в гнезде с детенышами значительно меньше времени, чем ро- дительские пары M. arvalis и L. brandti. В свою очередь, у M. arvalis (тип III) этот показатель был достоверно ниже, чем у L. brandti (тип IV). Длительность чисток партнера в семейных парах L. brandti была достоверно более высокой, чем у C. rutilus и M. arvalis. Что касается продолжительности вылизывания детенышей, то у самок сравниваемых видов достоверных различий не обнаружено. Напротив, самцы по — левок, ведущих семейно-групповой образ жизни (M. arvalis, L. brandti) вылизывали детенышей достоверно дольше, чем самцы C. rutilus. Более подробные количествен — ные данные приведены в ранее опубликованных работах (Gromov, 2005; Gromov et al., 2006; Громов, 2008, 2009а).

Результаты этих исследований позволяют сделать следующие выводы. Во — первых, в рассматриваемом ряду видов при переходе от типа I к типу IV обнаружива — ется отчетливая тенденция укрепления парных связей, проявляющаяся в увеличении времени совместного пребывания обогре — вание и вылизывание детенышей) и косвенной (устройство гнезда и доставка корма в гнездо) (Kleiman, 1977). Для успешного выживания и нормального развития вывод — ков наиболее важна прямая родительская забота, выражающаяся не только в корм — лении детенышей, но и в постоянных тактильных контактах с ними, среди которых особо следует выделить скучивание родителей с детенышами для их обогревания и регулярное вылизывание (груминг), обеспечивающие необходимую тактильную (соматосенсорную) стимуляцию детенышей.

У серого хомячка C. migratorius заботу о потомстве проявляют только самки, агрессивно реагирующие на самцов, приближающихся к гнезду. В связи с этим пар — ные связи у этого вида следует признать самыми слабыми, что свойственно всем грызунам с примитивной социальной организацией (тип I). У трех указанных выше видов полевок парные связи более прочные, самцы и самки могут одновременно на — ходиться в гнезде, а самцы, к тому же, проявляют в той или иной степени выражен — ную заботу о потомстве. Вместе с тем обнаруживаются существенные межвидовые различия, связанные с типом пространственно-этологической структуры. У крас — ной полевки C. rutilus (тип II) самцы в пяти парах из десяти избегали находиться в одном гнезде с самкой и детенышами. В остальных парах они периодически обогре — вали детенышей в гнезде и изредка вылизывали. В среднем, самцы и самки C. rutilus совместно проводили в гнезде с детенышами значительно меньше времени, чем ро- дительские пары M. arvalis и L. brandti. В свою очередь, у M. arvalis (тип III) этот показатель был достоверно ниже, чем у L. brandti (тип IV). Длительность чисток партнера в семейных парах L. brandti была достоверно более высокой, чем у C. rutilus и M. arvalis. Что касается продолжительности вылизывания детенышей, то у самок сравниваемых видов достоверных различий не обнаружено. Напротив, самцы по — левок, ведущих семейно-групповой образ жизни (M. arvalis, L. brandti) вылизывали детенышей достоверно дольше, чем самцы C. rutilus. Более подробные количествен — ные данные приведены в ранее опубликованных работах (Gromov, 2005; Gromov et al., 2006; Громов, 2008, 2009а).

Результаты этих исследований позволяют сделать следующие выводы. Во — первых, в рассматриваемом ряду видов при переходе от типа I к типу IV обнаружива — ется отчетливая тенденция укрепления парных связей, проявляющаяся в увеличении времени совместного пребыванияо потомстве, то у молодых особей того же пола закрепляется стереотип по — ведения «заботливого отца», и наоборот. В наших экспериментах с монгольскими песчанками Meriones unguiculatus, выращенными в неполных семейных группах (без взрослого самца), обнаружен противоположный эффект: молодые самцы, не имевшие контактов с взрослым самцом, по достижении половой зрелости заботились о соб — ственных детенышах в меньшей степени, чем самцы, выросшие в семьях с двумя ро — дителями (Громов, 2009б). Подобные трансформации родительского поведения, про — исходящие не только у самцов, но и у самок, могут закрепляться в чреде поколений, и этот феномен, несомненно, имеет эпигенетическую природу (Шишкин, 1988).

Следует отметить, что роль тактильной стимуляции в формировании сложных форм социальной организации грызунов практически не изучена. Однако исследо — вания, проведенные преимущественно на лабораторных крысах, показывают, что тактильная стимуляция детенышей на ранних стадиях постнатального онтогенеза (в период молочного вскармливания) является важным фактором, влияющим на развитие центральной нервной системы и формирование социального, в том чис — ле родительского, поведения (Hofer, 1978). В частности, установлено, что у искус — ственно выкормленных самок крыс значительно сокращается время, затрачиваемое на «насиживание» и вылизывание детенышей. Однако если выкормышей регуляр — но поглаживать мягкой кисточкой в области живота и гениталий, имитируя мате — ринскую заботу и обеспечивая необходимый уровень тактильной стимуляции, то материнское поведение у них впоследствии нормализуется (Gonzalez et al., 2001).

Тактильная стимуляция вызывает изменения в лобных отделах коры головного мозга, гиппокампе и других центрах лимбической системы и существенно влияет на развитие функциональных связей в гипоталамо-гипофизарно-надпочечниковой системе (Pascual, Figueroa, 1996; Rosenzweig, Bennet, 1996). Недостаток тактильной стимуляции приводит к заметным трансформациям в развитии средней преоптиче — ской области гипоталамуса (medial preoptic area) и связанных с ней центров голов — ного мозга (Numan, 1994). Определенные изменения происходят также в развитии рецепторных систем и секреции ряда медиаторов и гормонов, в частности оксито-

цина и вазопрессина (Insel, 1997; Nelson, Panksepp, 1998). В целом это отражается на структуре социального, и в особенности родительского, поведения, поскольку именно средняя преоптическая область ответственна за его активацию (Hutchison, Steimer, 1984), а окситоцин и вазопрессин относятся к гормональным регуляторам родительского поведения (Reburn, Winne-Edwards, 1989; Insel, 1990, 1997; Winne — Edwards, 2001). Кратко можно резюмировать: высокий уровень тактильной стиму- ляции детенышей способствует повышению родительской заботы по достижении ими половой зрелости, а также укреплению парных связей; напротив, недостаток тактильной стимуляции отрицательно сказывается на формировании родительско — го поведения и отношениях между партнерами.

Исследования, проведенные на видах с семейно-групповым образом жизни, свидетельствуют, что детеныши, воспитываемые двумя родителями, получают до — полнительную тактильную стимуляцию со стороны самцов, тогда как потомство, за которым ухаживает только самка (у слабосоциальных видов), лишено этого. Опи — раясь на результаты экспериментов с выращиванием детенышей в разных условиях (McGuire, 1988; Roberts et al., 1998; Gonzalez et al., 2001; Громов, 2009б), можно сде — лать вывод: именно участие самцов в воспитании потомства является решающим фактором формирования в будущем у особей этого пола стереотипа поведения «за — ботливых отцов», столь характерного для грызунов с семейно-групповым образом жизни. Более того, дополнительная тактильная стимуляция со стороны самцов в отношении и половых партнеров, и детенышей способствует укреплению парных и семейных связей. Следовательно, тактильную стимуляцию можно рассматривать в качестве одного из проксимальных механизмов социализации, играющих, несо- мненно, важную роль в эволюции социальности, т. е. перехода к семейно-групповому образу жизни, у грызунов.

На основе проведенных исследований разрабатывается концепция, предусматри — вающая обратимые эволюционные трансформации пространственно-этологической структуры популяций грызунов, обеспечивающие переход от одиночного к семейно — групповому образу жизни. В этой концепции основным фактором, способствующим укреплению социальных связей, признается дополнительный родительский вклад самцов. Уровень этого вклада широко варьирует у каждого вида. Так, у грызунов, ве — дущих семейно-групповой образ жизни, например M. arvalis, обнаруживаются сам — цы, демонстрирующие слабую заботу о потомстве. Напротив, у слабосоциальных видов встречаются отдельные самцы, проявляющую активную заботу о детенышах. Следовательно, любой вид имеет потенциальную возможность к трансформации со — циальной структуры. В условиях, благоприятствующих формированию семейных групп (например, если особи-одиночки не способны успешно конкурировать с семей — ными группировками, в которых для выполнения трудоемких процессов, связанных с рытьем нор, сооружением убежищ или добыванием корма, объединяются усилия многих особей), возрастает доля семейных пар, в которых о потомстве заботятся оба родителя. В других условиях более конкурентоспособными оказываются самцы, не заботящиеся о потомстве, но стремящиеся повысить свой репродуктивный успех путем спаривания с наибольшим (по возможности) числом самок. Таким образом, эволюционная трансформация социальной структуры с одинаковым успехом может идти в любом направлении — от простого к сложному, и наоборот.

Работа выполнена при финансовой поддержке РФФИ (проект № 07-04-00142).

Литература

Громов В. С. Пространственные отношения и социальная структура у песчанок рода Meriones

(Gerbillinae, Rodentia) // Журнал общей биологии. 1997. Т. 58. № 2. C. 35–54.

Громов В. С., Пространственно-этологическая структура популяций грызунов. М. : Тов-во научных изданий КМК, 2008. 582 с.

Громов В. С. Забота о потомстве у красной полевки (Clethrionomys rutilus) в лабораторных условиях // Сибирский экологический журнал. 2009а. Т. 16. № 3. С. 467–473.

Громов В. С. Взаимодействия партнеров в семейных парах, забота о потомстве и роль так — тильной стимуляции в формировании родительского поведения монгольской песчанки (Meriones unguiculatus) в лабораторных условиях // Известия РАН. Сер. биол. 2009б.

№ 5. С. 569–579.

Шишкин М. А. Эволюция как эпигенетический процесс // Современная палеонтология. Т. 2.

М. : Недра, 1988. С. 142–168.

Alexander R. D. The evolution of social behavior // Annual Review of Ecology and Systematics.

1974. Vol. 5. P. 325–383.

Crook J. H. Social organization and the environment: Aspects of contemporary social ethology // Animal Behaviour. 1970. Vol. 18. P. 197–209.

Crook J. H., Ellis J. E., Goss-Custard J. D. Mammalian social systems: Structure and function // Ani — mal Behaviour. 1976. Vol. 24. P. 261–274.

Gonzalez A., Lovic V., Ward G. R., Wainwright P. E., Fleming A. S. Intergenerational effects of com — plete maternal deprivation and replacement stimulation on maternal behaviour and emotion — ality in female rats // Developmental Psychobiology. 2001. Vol. 38. P. 11–32.

Gromov V. S. Parental care in captive Brandt vole (Lasiopodomys brandti) // Russian Journal of

Theriology. 2005. Vol. 4 (2). P. 137–145.

Gromov V. S., Surov A. V., Ryurikov G. B. Maternal care in captive grey hamster Cricetulus migrato — rius (Rodentia, Cricetidae) // Russian Journal of Theriology. 2006. Vol. 5 (2). P. 73–77.

Hofer M. A. Hidden regulatory processes in early social relationships // Perspectives in Ethology /

eds. P. P. G. Bateson, P. H. Klopfer. N. Y. : Plenum Press, 1978. P. 135–166.

Hutchison J. B., Steimer T. Androgen metabolism in the brain: Behavioral correlates // Progress in

Brain Research. 1984. Vol. 61. P. 23–51.

Insel T. R. Oxytocin and maternal behaviour // Mammalian Parenting / eds. N. A. Drasnegor, R. S. Bridges. N. Y. : Oxford Univ. Press, 1990. P. 260–280.

Insel T. A neurobiological basis of social attachment // American Journal of Psychiatry. 1997.

Vol. 154. P. 726–735.

Jarvis J. U. M. Eusociality in a mammal: cooperative breeding in naked mole-rat colonies // Science.

1981. Vol. 212. P. 571–573.

Kleiman D. G. Monogamy in mammals // Quarter Reviews in Biology. 1977. Vol. 52. P. 39–69.

Lorenz K. On Agression. N. Y. : Harcourt Brace & World, 1966. 269 p.

McGuire B. Effects of cross-fostering on parental behavior of meadow voles (Microtus pennsylvani — cus) // Journal of Mammalogy. 1988. Vol. 69. P. 332–341.

Nelson E., Panksepp J. Brain substrates of infant-mother attachment: contributions of opioids, oxytocin and norephinephrin // Neuroscience and Biobehavioral Reviews. 1998. Vol. 22. P. 437–452.

Numan M. Maternal Behavior // The Physiology of Reproduction / eds E. Knobil, J. D. Neill.

N. Y. : Raven Press, 1994. P. 221–302.

Pascual R., Figueroa H. Effects of preweaning sensorimotor stimulation on behavioral and neuronal development in motor and visual cortex of the rat // Biology of Neonate. 1996. Vol. 69. P. 399–404.

Reburn C. J., Winne-Edwards K. E. Hormonal changes in males of a naturally biparental and a uni- parental mammal // Hormones and Behaviour. 1989. Vol. 35. P. 163–176.

Roberts R. L., Williams J. R., Wang A. K., Carter C. S. Cooperative breeding and monogamy in prairie voles: Influence of the sire and geographic variation // Animal Behaviour. 1998. Vol. 55. P. 1131–1140.

Rosenzweig M. R., Bennet E. L., Psychobiology of plasticity: Effects of training and experience on brain and behavior // Behavioural Brain Research. 1996. Vol. 78. P. 57–65.

Winne-Edwards K. E. Hormonal changes in mammalian fathers // Hormones and Behaviour. 2001.

Vol. 40. P. 139–145.

Parental Care, Tactile Stimulation and Evolution of Sociality in Rodents

V. S. Gromov

A. N. Severtsov Institute of Ecology and Evolution, Russian Academy of Sciences

Moscow, Russia: vsgromov@mail. ru

Sociality in rodents means a family-group mode of life. Factors promoting pair-bonding appears to be of crucial importance for evolution towards sociality. Social species differ from solitary ones because of a higher rate and lasting duration of tactile contacts between mates (brooding and grooming) and biparental care of young (especially brooding and grooming pups). The results of our studies support the hypothesis that additional tactile stimulation of pups by parents, as well as limitation of such stimulation, leads to substantial alteration of their behavior (especially parental one) after maturation. Behavioral alteration caused by limitation of tactile stimulation was found to be expressed by weakening of pair bonds and reduced paternal care. Tactile stimulation is considered a proximate mechanism that promotes pair-bonding and higher rate of paternal care. Paternal investment expressed by direct care of young seems to be an essential factor responsible for the evolution towards sociality in rodents.

Keywords: rodents, care of young, evolution, sociality.

Материал взят из: Чарльз Дарвин и современная биология. Труды Международной научной конференции (21–23 сентября 2009 г., Санкт — Петербург)