ПЛОТОЯДНЫЕ РАСТЕНИЯ: ИССЛЕДОВАНИЯ СО ВРЕМЕН Ч. ДАРВИНА ДО НАШИХ ДНЕЙ

А. Н. Иванова

Ботанический институт им. В. Л. Комарова РАН Санкт-Петербург, Россия: alyx@bk. ru

Синдром плотоядности у растений возникал неоднократно. Морфологические адап — тации, позволяющие ловить и переваривать добычу, в близкородственных таксонах могут быть как похожие (например, ловушки-капканы Dionaea и Aldrovanda сем. Droseraceae), так и различные (в сем. Lentibulariaceae представлены клейкие ло — вушки Pinguicula, ловушки-рачевни Genlisea и всасывающие пузырьки Utricularia). В то же время в отдаленных таксонах морфология ловушек может быть весьма сход — на: кувшины Cephalotus (Cephalotaceae) и видов сем. Sarraceniaceae.

Адаптации плотоядных растений развиваются согласно общим направлениям эво — люции. Так, в порядке Nepenthales примитивные виды (Drosophyllum и Triphyophyl — lum) — крупные древесные засухоустойчивые растения с простыми ловушками, но сложно устроенными железками. Продвинутые виды Dionaeae и Aldrovanda, напро — тив, гидрофильные или водные, мелкие (несколько сантиметров в размере), ловуш — ки высоко специализированы, железки имеют менее сложное строение.

Ключевые слова: Ч. Дарвин, плотоядные растения, насекомоядные растения

Плотоядные растения из-за своих необычных свойств интересовали исследо — вателей с тех пор, как явление плотоядности в растительном мире было впервые описано у венериной мухоловки Dionaea muscipula (Ellis, 1773, цит. по: Lloyd, 1942). В книге «Насекомоядные растения» (“Insectivorous plants”, 1875) Ч. Дарвин систе — матизировал данные по биологии и физиологии плотоядных растений и высказал предположения об их филогении, которые в большей части получили подтвержде — ние на современном уровне исследований. Волны интереса к плотоядным растени — ям возникают с появлением новых методов и подходов. Так, в середине XX в. актив — но изучали электрофизиологический аспект движения листьев (Benolken, Jacobson,

1970) и биохимию переваривания жертвы (Amagase, 1972 и др.), в 80–90-е гг. — ме — ханизмы поглощения гидролизатов (Schulze et al., 1999), сейчас наряду с классиче — скими используются новейшие методы — высокоскоростная видеосъемка, неинва — зивные микроскопические технологии (Forterre et al., 2005).

Большинство плотоядных растений обитает на бедных почвах. Способность к фотосинтезу у листьев плотоядных растений невелика (Ellison, Gotelli, 2001). Не выдерживая конкуренции, они предпочитают территории, где рост других расте — ний подавляется низким содержанием минеральным веществ в почве. В результате переваривания добычи плотоядные растения получают значительное количество азота и фосфора, а также калий, кальций и другие элементы. Гипотеза о том, что плотоядность — это способ компенсировать недостаточность минерального пита — ния, является общепринятой.

К настоящему времени известно более 600 видов плотоядных растений, от — носящихся к 11 семействам. Молекулярно-генетические данные показывают, что

плотоядность возникала неоднократно в отдаленных систематических группах

(Ellison, Gotelli, 2009).

У всех плотоядных растений ловушки являются видоизмененными листьями.

Способ, которым растение ловит и удерживает жертву, определяется типом данные по биологии и физиологии плотоядных растений и высказал предположения об их филогении, которые в большей части получили подтвержде — ние на современном уровне исследований. Волны интереса к плотоядным растени — ям возникают с появлением новых методов и подходов. Так, в середине XX в. актив — но изучали электрофизиологический аспект движения листьев (Benolken, Jacobson,

1970) и биохимию переваривания жертвы (Amagase, 1972 и др.), в 80–90-е гг. — ме — ханизмы поглощения гидролизатов (Schulze et al., 1999), сейчас наряду с классиче — скими используются новейшие методы — высокоскоростная видеосъемка, неинва — зивные микроскопические технологии (Forterre et al., 2005).

Большинство плотоядных растений обитает на бедных почвах. Способность к фотосинтезу у листьев плотоядных растений невелика (Ellison, Gotelli, 2001). Не выдерживая конкуренции, они предпочитают территории, где рост других расте — ний подавляется низким содержанием минеральным веществ в почве. В результате переваривания добычи плотоядные растения получают значительное количество азота и фосфора, а также калий, кальций и другие элементы. Гипотеза о том, что плотоядность — это способ компенсировать недостаточность минерального пита — ния, является общепринятой.

К настоящему времени известно более 600 видов плотоядных растений, от — носящихся к 11 семействам. Молекулярно-генетические данные показывают, что

плотоядность возникала неоднократно в отдаленных систематических группах

(Ellison, Gotelli, 2009).

У всех плотоядных растений ловушки являются видоизмененными листьями.

Способ, которым растение ловит и удерживает жертву, определяется типом его

ловушек: клейкие (Drosophyllum, Drosera, Roridula, Byblis), капканы (Dionaea mus-cipula, Aldrovanda vesiculosa), всасывающие ловушки водных видов Utricularia, так

называемые ловушки-рачевни Genlisea, кувшины (Nepenthaceae, Cephalotaceae, Sar-raceniaceae). Сходные по строению и действию ловушки имеются как у сестринских

(Dionaea, Aldrovanda), так и у неродственных (Drosophyllum, Byblis) родов, что дока-зывает независимое возникновение плотоядности в нескольких таксонах. Ч. Дарвин

определил, что пищеварительный секрет Drosera, Dionaeae, Pinguicula и Nepenthes

имеет кислую реакцию, и предположил, что в нем содержится фермент, подобный

пепсину животных. Действительно, у большинства плотоядных растений обнару-жены протеазы или пептидазы с оптимумом pH 2–3, а также кислые фосфатазы

(Juniper et al., 1989 и др.). Поглощение питательных веществ происходит через раз-рывы в кутикуле железок или клеток эпидермы (Anderson, 2005). Некоторые виды

имеют листья, которые ловят насекомых, могут всасывать продукты гидролиза, но

не способны вырабатывать пищеварительные ферменты. Такие виды называются

проплотоядными и большинством авторов считаются предшественниками истинно

плотоядных растений (Juniper et al., 1989). У таких растений переваривание проис-ходит за счет живущих в ловушках симбионтов. Привлекательными для насекомых

являются красная окраска ловушек, пигменты, видимые насекомыми в ультрафио-летовом свете, блестящая слизь, нектар (Juniper et al., 1989) и ароматические веще-ства (Lambers et al., 2008). Состав пигментов железок таксоноспецифичен (Мурав-ник, Иванова, 2004).

Порядок Nepenthales содержит 4 семейства плотоядных растений, способ-ных вырабатывать пищеварительные ферменты и поглощать продукты гидролиза

(Nepenthaceae, Droseraceae, Drosophyllaceae и Dioncophyllaceae). Представлены

3 разных типа ловушек: кувшины, капканы и клейкие ловушки.

Ловушки всех 80 видов Nepenthes (Nepenthaceae) представляют собой сложные

высокоспециализированные кувшины: внутренняя поверхность кувшина анатоми-чески является адаксиальной (верхней) поверхностью листа. Жертву привлекает

нектар на входе в кувшин (Lloyd, 1942). Верхняя часть кувшина у многих видов ис-черчена полосками эпикутикулярного воска (Gaume, 2002), по которым членисто-ногие соскальзывают внутрь кувшина, где попадают в пищеварительную жидкость,

содержащую протеазы и хитиназы (Amagase, 1972). Показано, что они производят-ся многоклеточными железками (Owen, Lennon, 1999), хотя не отрицается участие

в этом процессе симбиотических бактерий (Prankevicius, Cameron, 1991).

В семейство Droseraceae входит крупный род Drosera (росянки). Общеизвестно,

что листья всех росянок несут железки на длинных ножках (так называемые щу-пальца), выделяющие капли клейкой жидкости и способные сворачиваться вокруг

добычи. Ловушки-капканы двух монотипных родов Dionaea (венерина мухоловка)

и Aldrovanda представляют собой две доли листа, соединенные центральной жил-кой. На их абаксиальной поверхности располагаются специализированные меха-норецепторные волоски, прикосновение к которым вызывает стремительное сбли-жение краев листа, то есть захлопывание ловушки-капкана, которое происходит

за 0,7 с (Forterre et al., 2005).

Порядок Oxalidales включает австралийское семейство Cephalotaceae, которое представлено единственным видом Cephalotus follicularis. Его ловушки-кувшины похожи на кувшины непентеса. На дне кувшина находятся железки, которые проду — цируют жидкость, содержащую разнообразные гидролитические ферменты (Parkes, Hallam, 1984).

Два близкородственных семейства из порядка Ericales, Roridulaceae и Sarrace — niaceae имеют ловушки различного строения: листья с клейкими железками и кув — шины соответственно.

У Roridula (Roridulaceae) листья похожи на листья Drosophyllum, но железки производят не слизь и/или гидролитические ферменты, а смолистые клейкие ве — щества, то есть растения этого рода являются проплотоядными. Возможность до — полнительного питания растения за счет переваривания прилипших членистоногих обеспечивается благодаря мутуализму с жуком Pameridea roridulae (Ellis, Midgley,

1996). Его панцирь покрыт толстым слоем маслянистого вещества, препятствующим прилипанию к секрету железок. Жук высасывает жертву, прилипшую к железкам, а лист поглощает его экскременты (Dolling, Palmer, 1991; Anderson, 2005). Дарвин изучал гербарий Roridula dentata, обнаружил множество прилипших к листьям на — секомых, отметил сходство морфологии листьев с Drosophyllum, но не обнаружил сидячих железок, которые свидетельствовали бы о способности к перевариванию добычи (Дарвин, 1948, с. 520–521).

Листья у растений семейства Sarraceniaceae (Sarracenia, Heliamphora и Darling — tonia) видоизменены в кувшины. Некоторые виды Sarracenia выделяют аромати — ческие вещества, типичные для цветков или плодов (Lambers et al., 2008). Жертва, привлеченная запахом, поднимается к крышке кувшина и падает внутрь, выходу препятствуют волоски, наклоненные ко дну ловушки. Вопрос о том, синтезируют ли ловушки Sarraceniaceae гидролитические ферменты, до сих пор остается откры — тым. С одной стороны, даже в стерильных кувшинах обнаруживаются протеазы, фосфатазы и нуклеазы, уровень экспрессии которых изменяется в зависимости от возраста кувшина и от наличия подкормки (Gallie, Chang, 1997). С другой сторо — ны, в природе кувшины населены множеством организмов, принимающих участие в расщеплении жертвы: бактерии, грибы, простейшие, водоросли, нематоды и др. (Ellison, Gotelli, 2001). Сложные сообщества, которые образуются в кувшинах, де — лают ловушки Sarracenia ценной моделью для экологических исследований (Srivas — tava et al., 2004).

В порядке Lamiales около 300 из 20 000 видов являются плотоядными или про — плотоядными (Müller et al., 2004). У многих неплотоядных видов на листьях име — ются липкие железки, которые можно рассматривать как преадаптацию для ловли животных.

Семейство Lentibulariaceae состоит исключительно из плотоядных видов. Род Pinguicula считается наиболее примитивным. На адаксиальной стороне листа рас — положены слизевые и пищеварительные железки (Vassilyev, Muravnik, 1988). Когда жертва попадает на лист, края его немного заворачиваются. Плотоядность Pinguicula была впервые описана Ч. Дарвином (1875), так же как и ее способность к движению. До сих пор не установлено, как именно растение распознает добычу, даже природа стимула для движения краев листьев (химический или механический) неизвестна.

Растения рода Genlisea являются полуводными, их ловушки (ловушки-рачевни, или воронковидные ловушки) — это сильно измененные подземные листья. Они име — ют форму У-образных трубок, от 2 до 15 см длиной и около 1 мм толщиной; внутрен — ний диаметр шейки, где соединяются два ответвления, составляет не более 500 мкм. Шейка оканчивается небольшим расширением. Полости ответвлений и шейки за — полнены водой, внутренние поверхности выстланы волосками, направленными к этому расширению. Основной добычей Genlisea являются простейшие (Barthlott et al., 1998). Попадая в ответвления ловушки, они вынуждены продвигаться по на — правлению, которое задают волоски, то есть в сторону расширения. В расширении находятся пищеварительные железки, выделяющие гидролитические ферменты для переваривания жертвы (Płachno et al., 2007).

Utricularia — самый обширный род плотоядных растений. Представлены 4 эко — логические группы: эпифиты, реофиты, наземные и свободно плавающие виды. Все они имеют высокоспециализированные всасывающие ловушки, распола — гающиеся в почве или воде. Сложное устройство и механизм действия ловушек Utricularia был изучен многими авторами (Cohn, 1875; Дарвин, 1875; Lloyd, 1942; Reifenrath et al., 2006 и др.). Ловушки водных видов Utricularia представляют собой пузырьки с единственным отверстием, над которым расположен клапан-дверца. На внутренней поверхности ловушки (верхней, абаксиальной стороне листа) рас — полагается множество волосков с четырехклеточной головкой (квадрифид); на наружной стороне дверцы имеются чувствительные антенны. У ловушки, готовой к поимке добычи, дверца закрывает вход, а пузырьки уплощены с боков, поскольку

квадрифиды выкачивают воду из полости ловушки, создавая в ней отрицательное давление. При надавливании на антенны у входа в пузырек дверца открывается и порция воды вместе с добычей мгновенно всасывается внутрь; весь процесс от прикосновения к антенне длится 10–15 мс.

В семействе Lentibulariaceae направление эволюции от примитивного рода Pinguicula к более продвинутому Utricularia подтверждается изменением формы цветка: от почти радиально симметричных цветков у Pinguicula через зигоморф — ные у Genlisea к цветкам сложной формы у Utricularia (Peroutka et al., 2008).

До настоящего времени является спорным вопрос о продукции пищеваритель — ных ферментов клейкими ловушками Byblis (Byblidaceae) (Hartmeyer 1998). Воз — можно, так же как и у Roridula, имеет место симбиоз с полужесткокрылым (Setocornis bybliphilus) (Hartmeyer, 1998).

У однодольных плотоядность встречается очень редко. Однако у многих видов Bromeliaceae порядка Commelinales у основания листьев образуется наполненное жидкостью вместилище, где собирается детрит. Органические остатки поглощают — ся трихомами с проницаемой кутикулой (Benzing et al., 1985; Owen et al., 1991).

Литература

Васильев А. Е., Муравник Л. Е. Функциональная ультраструктура пищеварительных железок Drosophyllum lusitanicum (Droseraceae). 2. Секреторные клетки после стимуляции // Бо — танический журнал. 2002. Т. 87. № 4. С. 1–11.

Дарвин Ч. Насекомоядные растения // Дарвин Ч. Соч. Т. 7. М. ; Л. : Изд-во АН СССР, 1948.

650 c.

Муравник Л. Е., Иванова А. Н. Ультраструктурные основы синтеза нафтохинонов в железках

представителей рода Drosera // Ботанический журнал. 2004. Т. 89. № 12. С. 1878–1889.

Amagase S. Digestive enzymes in insectivorous plants: enzymatic digestion of insects by Nepenthes

secretion and Drosera peltata extract: proteolytic and chitinolytic activities // Journal of

Biochemistry. 1972. Vol. 72. P. 765–767.

Anderson B. Adaptations to Foliar Absorption of Faeces: a Pathway in Plant Carnivory // Annals

of Botany. 2005. Vol. 95. № 5. 757–761.

Barthlott W., Porembski S., Fischer E., Gemmel B. First protozoa-trapping plant found // Nature.

1998. Vol. 392. P. 447.

Benolken R. M., Jacobson S. L. Response Properties of a Sensory Hair Excised from Venus’s

Flytrap // Journal of General Physiology. 1970. Vol. 56. № 1. P. 64–82.

Benzing D. H., Givnish T. J., Bermudes D. Absorptive trichomes in Brocchinia reducta (Bromeli-aceae) and their evolutionary and systematic significance // Systematic Botany. 1985. Vоl. 10.

P. 81–91.

Bringmann G., Rischer H., Schlauer J., Wolf K., Kreiner A., Duschek M., Assi L. A. The tropical liana

Triphyophyllum peltatum (Dioncophyllaceae): Formation of carnivorous organs is only a facul-tative prerequisite for shoot elongation // Carnivorous Plant Newsletters. 2002. Vol. 32. № 2.

P. 44–52.

Cohn F. Ueber die Function der Blasen von Aldrovanda und Utricularia // Beitrage zur. Biologie

der Pflanzen. 1875. Bd. 1. Hf. 3. S. 71–92.

Dolling W. R., Palmer J. M. Pameridea (Hemiptera, Miridae) — predaceous bugs specific to the

highly viscid plant genus Roridula // Systematic Entomology. 1991. Vol. 16. P. 319–328.

Ellis A. G., Midgley J. J. A new plant-animal mutualism involving a plant with sticky leaves and

a resident hemipteran insect // Oecologia. 1996. Vol. 106. P. 478–81.

Ellison A. M., Gotelli N. J. Evolutionary ecology of carnivorous plants // Trends in ecology and

evolution. 2001. Vol. 16. № 11. P. 623–629.

Ellison A. M., Gotelli N. J. Energetics and the evolution of carnivorous plants — Darwin’s ‘most won — derful plants in the world’ // Journal of Experimental Botany. 2009. Vol. 60. № 1. P. 19–42.

Forterre Y., Skotheim J. M., Dumais J., Mahadevan L. How the Venus flytrap snaps // Nature. 2005.

Vol. 433. P. 421–425.

Gallie D. R., Chang S.-C. Signal transduction in the carnivorous plant Sarracenia purpurea. Regu-lation of secretory hydrolase expression during developmentand in response to resources //

Plant Physiology. 1997. Vol. 115. P. 1461–1471.

Gaume L., Gorb S., Rowe N. Function of epidermal surfaces in the trapping efficiency of Nepenthes

alata pitchers // New Phytologist. 2002. Vol. 156. P. 479–489.

Green S., Green T. L., Heslop-Harrison Y. Seasonal heterophylly and leaf gland features in

Triphyophyllum (Dioncophyllaceae), a new carnivorous plant genus // Botanical Journal of

the Linnean Society. 1979. Vol. 78. № 2. P. 99–116.

Hartmeyer S. Carnivory in Byblis revisited II: The phenomenon of symbiosis on insect trapping

plants // Carnivorous Plant Newsletter. Vol. 27. 1998. P. 110–113.

Heubl G., Bringmann G., Meimberg H. Molecular phylogeny and character evolution of carnivorous

plant families in Caryophyllales; revisited // Plant Biology. 2006. Vol. 8. № 6. P. 821–830.

Juniper B. E., Robins R. J., Joel D. M. The carnivorous plants. L. : Academic Press, 1989. 353 p.

Lambers H., Chapin III F. S., Pons T. L. Plant Physiological Ecology. N. Y. : Springer, 2008. 610 p.

Lloyd F. E. The carnivorous plants. N.-Y. : Chronica Botanica, Co IX. 1942. 352 p.

Müller K., Borsch T., Legendre L., Porembski S., Theisen I., Barthlott W. Evolution of carnivory in

Lentibulariaceae and Lamiales // Plant Biology. 2004. Vol. 6. P. 477–490.

Owen T. P. Jr., Thomson W. W. Structure and function of a specialized cell wall in the trichomes of

the carnivorous bromeliad Brocchinia reducta // Canadian Journal of Botany. 1991. Vol. 69.

P. 1700–1706.

Owen T. P. Jr., Lennon K. A. Structure and development of the pitchers from the carnivorous

plant Nepenthes alata (Nepenthaceae) // American Journal of Botany. 1999. Vol. 86. № 10.

P. 1382–1390.

Parkes D., Hallam N. Adaptation for Carnivory in the West Australian pitcher plant Cephalotus

follicularis Labill. // Australian Journal of Botany. 1984. Vol. 32. № 6. P. 595–604.

Peroutka M., Adlassnig W., Lendl T., Pranjić K., Lichtscheidl I. K. Functional Biology of Carnivorous

Plants // Floriculture, Ornamental and Plant Biotechnology. Advances and Topical Issues.

Vol. V / еd. by J. A. Texeira da Silva. N. Y., 2008. P. 266–286.

Płachno B. J., Kozieradzka-Kiszkurno M., Swiatek P. Functional ultrastructure of Genlisea (Lentibu-lariaceae) digestive hairs // Annals of Botany. 2007. Vol. 100. P. 195–203.

Prankevicius A. B., Cameron D. M. Bacterial dinitrogen fixation in the leaf of the northern pitcher

plant (Sarracenia purpurea) // Canadian Journal of Botany. 1991. Vol. 69. P. 2296–2298.

Reifenrath K., Theisen I., Schnitzler J., Porembski S., Barthlott W. Trap architecture in carnivorous

Utricularia (Lentibulariaceae) // Flora — Morphology, Distribution, Functional Ecology of

Plants. 2006. Vol. 201. № 8. P. 597–605.

Schulze W., Frommer W. B., Ward J. M. Transporters for ammonium, amino acids and pepties are

expressed in pitchers of the carnivorous plant Nepenthes // Plant Journal. 1999. Vol. 17.

P. 637–648.

Srivastava D. S., Kolasa J., Bengtsson J., Gonzalez A., Lawler S. P., Miller T. E., Munguia P., Romanuk T.,

Schneider D. C., Trzcinski M. K. Are natural microcosms useful model systems for ecology? //

Trends in Ecology and Evolution. 2004. Vol. 19. P. 379–384.

Vassilyev A. E., Muravnik L. E. The ultrastructure of the digestive glands in Pinguicula vulgaris

(Lentibulariaceae) relative to their function. II. The changes on stimulation // Annals of

Botany. 1988. Vol. 62. № 4. P. 343–351.

Williams S. E., Albert V. A., Chase M. W. Relationships of Droseraceae: a cladistic analysis of

RBCL sequence and morphological data // American Journal of Botany. 1994. Vol. 81. № 8.

P. 1027–1037.

Carnivorous Plants: from Charles Darwin till Today

A. N. Ivanova

Komarov Botanical Institute RAS St. Petersburg, Russia: alyx@bk. ru

Carnivory evolved multiple times in plants. Among sister taxons, morphological adap — tations for trapping and digesting the prey may be similar (e. g. snap traps of Dionaea muscipula and Aldrovanda vesiculosa from Droseraceae) or different (e. g. adhesive traps of Pinguicula, eel-traps of Genlisea and suction bladders of Utricularia, all from Lentibulariaceae). At the same time trap morphology is similar in unrelated taxons (pitchers of Cephalotus follicularis (Cephalotaceae) from Oxalidales and the same of Sar — raceniaceae species from Ericales).

Carnivorous plants come within common evolutionary trends. So, in the Nepenthales, primitive species like Drosophyllum or Triphyophyllum are large woody drought resistant plants with simple traps but complex glandular structures. The highly advanced Dionaea and Aldrovanda are hydrophilic or aquatic and only a few centimeters in size. The traps are highly elaborated, but the glands are simplified.

Keywords: Ch. Darwin, carnivorous plants, insectivorous plants.

Материал взят из: Чарльз Дарвин и современная биология. Труды Международной научной конференции (21–23 сентября 2009 г., Санкт — Петербург)