ЭВОЛЮЦИЯ КЛЕТОЧНЫХ СИСТЕМ И ЖИЗНЕННЫХ ФОРМ РАСТЕНИЙ

Ю. В. Гамалей

Ботанический институт им. В. Л. Комарова РАН Санкт-Петербург, Россия: ygamalei@mail. ru

Распределение фотосинтатов в теле сосудистых растений исследовано комплексом методов электронной и конфокальной флуоресцентной микроскопии в прижизнен — ной динамике и на фиксированных препаратах. Установлено, что функцию носи — теля системных связей клеток выполняет «пищевой тракт» — эндоплазматическая мембранная сеть, индуцируемая фотосинтезом и движущаяся по плазмодесмам от фотосинтезирующих клеток к клеткам меристем, потребляющим фотосинтаты. Структура и функционирование пищевого тракта контролируются актомиозино — вым сократительным аппаратом цитоскелета. Похолодание и иссушение климата в неогене, вызвав потерю пластичности актомиозинового комплекса, элиминацию плазмодесм и фрагментацию пищевого тракта, сопровождались частичным пере — ходом растений на распределение фотосинтатов через апопласт. Такова причина появления в миоцене многолетних и однолетних трав, пищевой тракт которых составлен из множества раздельных доменов, не объединенных плазмодесмами. В отличие от континуального эндоплазматического пищевого тракта деревьев, апопластный пищевой тракт трав неэффективен: передвижение по нему связано с большими энергетическими затратами на трансдоменный перенос сахаров. Но он свободен от влияния на транспортную систему холода, водного и минерального дефицита. Цена филогенетического адаптогенеза сосудистых растений к похоло — данию и иссушению климата в неогене — четырехкратный рост величины генома. Структурно-функциональные последствия — редукция клеточных систем и жиз — ненных форм в связи с энергетическими проблемами, вызванными фрагментацией пищевого тракта.

Ключевые слова: хлоропласт, эндоплазматическая сеть, плазмодесма, вакуом, апопласт, транспорт, клеточная система, биоморфа, величина генома, сосудистые растения.

Эндосимбиогенетическая гипотеза происхождения растений

Конфокальная лазерная микроскопия (КЛМ), трансгенные методы внедрения флуоресцентных зондов, видеозаписывающая и видеовоспроизводящая техника дали возможность наблюдать прижизненную структуру клеток и трассы подвиж — ности флуоресцентных маркеров почти с таким же увеличением и разрешением, как трансмиссионная электронная микроскопия (ТЭМ). В результате локализация и эндосимбиотические взаимоотношения цитоплазмы и органелл (пластид, мито- хондрий) стали визуально наблюдаемыми в живых, непрепарированных клетках (Köhler et al., 1997, 2000; Kwok, Hanson, 2004; Gunning, 2005). Эндосимбиогенети — ческая гипотеза получила, наконец, полное признание. Возникли новые направле — ния ее развития. Прорыв зрел более ста лет. В эпоху теоретического оформления (Фаминцын, 1907; Мережковский, 1909) гипотеза оказалась не ко времени, друго — го объяснения трудностей ее признания нет. Она требовала пересмотра базовых положений клеточной теории, на которые уже опиралась стремительно развивав- шаяся генетика, не менее популярная тогда, чем молекулярная биология сегодня.

Пересмотр клеточной теории на том фоне, видимо, энтузиазма не вызывал. Теперь ревизия устаревших взглядов на организацию клеток и клеточных систем высших растений ничему не грозит. Практически она уже произошла (Margulis, 1981; Гама — лей, 1997; Keeling, 2004; Samaj et al., 2005; Baluska et al., 2006), повлияв на развитие многих фундаментальных и прикладных направлений биологии растений. Идет рабочее обсуждение композитной индивидуальности растений, базирующейся на взаимодействии геномов ядра и органелл (Margulis, 2004). «Дарвиновской» эволю — ционной концепции в западной литературе часто противопоставляется «маргули — совская» (Baluska et al., 2006), что и неверно, и исторически несправедливо, потому что пионером этих взглядов, ученым, гонимым за них, был А. С. Фаминцын, а не Л. Маргулис.

Согласно эндосимбиогенетической гипотезе, хлоропласты растений — несвобод — но живущие в теле растений цианобактерии (Whatley, 1992; Keeling, 2004; Пиневич,

2007). Инвазия цианобактерий в эукариотические клетки по этой гипотезе заверша — ется их локализацией в эндосомах. Плазматическая по происхождению мембрана эндосом преобразуется в ходе их слияния в эндоплазматическую (или вакуоляр — ную, тонопласт). Наполняясь фотосинтатами и осмотически поглощаемой водой, эндоплазматические полости (вакуоли) растут и перетекают из клетки в клетку в направлении от клеток-доноров к клеткам-акцепторам, формируя на своем пути плазмодесмы. С межклеточной экспансией по ним эндоплазматической сети связан экспорт фотосинтатов. Следовательно, хлоропласты — источник не только фото — синтатов, но и «пищевого тракта» — мембранной транспортной сети, по которой фотосинтаты распределяются по тканям и органам растения (Гамалей, 1997, 2006,

2009). Хлоропласты автотрофных тканей — исток распределительной сети, лейко- пласты меристематических и запасающих тканей — место ее завершения. Флоэма и ее ситовидные трубки — только магистральная и наиболее специализированная часть вакуома. Ограничивающая ее мембрана формируется из мебранной капсулы (эндосомы), в которой заключены вступившие в эндосимбиоз цианобактерии и ко — торая по мере развития становится буферной зоной обмена между эндосимбионта — ми. После осуществления полного сиквенса ДНК хлоропластов и цианобактерий и установления гомологии их нуклеотидных последовательностей (см. Антонов,

2007) гипотеза эндосимбиотического происхождения растений перешла в разряд окончательно установленных фактов. Обсуждение альтернативных вариантов про — исхождения растений прекращено.

В контексте теории эндосимбиотического происхождения растений не принято обсуждать агрессию одного из партнеров в качестве инициирующего начала эндо- симбиогенеза. Стоит заметить, однако, что в первых работах делался больший упор на появление цитоскелета у протистов в качестве структурной основы глотатель — ного аппарата, обеспечившего поглощение бактерий клетками протистов (Whatley,

1992). В последние годы чаще обсуждаются механизмы активной инвазии самих бактерий в клетки протистов. Установлено, например, что бактерии способны изме — нять состояние клеточного цитоскелета и таким образом контролировать инвазию в организмы эукариотов со всеми вытекающими последствиями, в том числе и со ста- новлением эндосимбиотического партнерства. В этой трактовке протеолитический механизм инвазии не имеет принципиальных отличий от способов распростране — ния бактериальных и вирусных инфекций.

Пищевой тракт сосудистых растений

Фотосинтез-зависимое образование эндомембранной распределительной си — стемы растительных клеток — одно из следствий эндосимбиогенеза (Гамалей, 1994,

1997, 2006, 2009; Samaj et al., 2005). Мембранная капсула цианобактерий, возникаю — щая из плазмалеммы хозяина, растет по мере наполнения продуктами их жизне — деятельности — фотосинтатами. Это одно из положений, вытекающих из эндосим- биогенетической теории. Оно может быть проверено простыми экспериментами с суспензионными гидрокультурами протопластов, изолированных из клеток мезо — филла. Удаление из протопластов вакуолей сопровождается их образованием вновь из эндомембранной капсулы хлоропластов. Восстановление невозможно при отсут — ствии света или в случае удаления из протопластов пластид. Результат этих экс — периментов однозначно решает вопрос об источнике развития эндоплазматической распределительной системы в пользу хлоропластов. Для полной доказательности эксперименты были многократно повторены на гидрокультурах протопластов из листьев нескольких видов растений (Hortensteiner et al., 1992, 1994; Newell et al.,

1998). Результат хорошо воспроизводится: без хлоропластов и в темноте эндоплаз — матическая мембранная система не восстанавливается.

Трансмиссионная электронная микроскопия позволяет визуально наблюдать производность каналов эндоплазматического ретикулума от оболочки хлоропла — стов. Публикации с картинами расходящихся от пластидной оболочки ретику — лярных тяжей были получены на материале фотосинтетически активных листьев многих растений (Wildman et al., 1962; Thomson, Whatley, 1980; McLean et al., 1988; и др.). Но убедительность этих картин, видимо, все-таки не была достаточной. Оп — поненты ссылались на высокую вероятность артефактов в мертвом, фиксированном четырехокисью осмия материале, используемом для ТЭМ.

Прижизненные наблюдения клеток мезофилла с использованием конфокаль — ной лазерной микроскопии подтвердили формирование вокруг хлоропластов ради — ально растущих от их оболочки ретикулярных трубок, полpan>жизне — деятельности — фотосинтатами. Это одно из положений, вытекающих из эндосим- биогенетической теории. Оно может быть проверено простыми экспериментами с суспензионными гидрокультурами протопластов, изолированных из клеток мезо — филла. Удаление из протопластов вакуолей сопровождается их образованием вновь из эндомембранной капсулы хлоропластов. Восстановление невозможно при отсут — ствии света или в случае удаления из протопластов пластид. Результат этих экс — периментов однозначно решает вопрос об источнике развития эндоплазматической распределительной системы в пользу хлоропластов. Для полной доказательности эксперименты были многократно повторены на гидрокультурах протопластов из листьев нескольких видов растений (Hortensteiner et al., 1992, 1994; Newell et al.,

1998). Результат хорошо воспроизводится: без хлоропластов и в темноте эндоплаз — матическая мембранная система не восстанавливается.

Трансмиссионная электронная микроскопия позволяет визуально наблюдать производность каналов эндоплазматического ретикулума от оболочки хлоропла — стов. Публикации с картинами расходящихся от пластидной оболочки ретику — лярных тяжей были получены на материале фотосинтетически активных листьев многих растений (Wildman et al., 1962; Thomson, Whatley, 1980; McLean et al., 1988; и др.). Но убедительность этих картин, видимо, все-таки не была достаточной. Оп — поненты ссылались на высокую вероятность артефактов в мертвом, фиксированном четырехокисью осмия материале, используемом для ТЭМ.

Прижизненные наблюдения клеток мезофилла с использованием конфокаль — ной лазерной микроскопии подтвердили формирование вокруг хлоропластов ради — ально растущих от их оболочки ретикулярных трубок, полn>(для трубчатых тяжей, ассоциированных с пластидами) и «матрикула» (для аналогичных структур, ассоциированных с митохондриями) оказались неудачными по многим причинам. Эндоплазматическая сеть, объединяющая органеллы обоих типов, не — делима. GFP-маркер распространяется по ней независимо от места синтеза (Kwok, Hanson, 2004). Существоввание белков стромы в «стромулах» и белков матрикса в

«матрикулах» не подтверждено (Arimura et al., 2001; Kwok, Hanson, 2004).

КЛМ наблюдения за перемещением флуоресцентных маркеров типа GFP по-казали, что в случае введения метки в пластиды индукцией их синтеза с помощью

трансгенов она быстро обнаруживается в эндоплазматической сети и ядерной обо-лочке соседних клеток; метки, синтезируемые в цитоплазме или вводимые в нее,

остаются локализованными внутри клетки (Cantrill et al., 2001). Окраска стромул,

проникающих через плазмодесмы, флуоресцентными маркерами, синтезируемыми

в хлоропластах (Arimura et al., 2001), стала важным аргументом против концепции

«симпласта» как цитоплазматического континуума. Идентичность десмотрубки

плазмодесм стромулам и зависимость межклеточной экспансии стромул и форми-рования плазмодесм от фотосинтеза и экспорта фотосинтатов ставят точку в во-просе о природе транспортного канала фотосинтатов. Им является эндоплазмати-ческий ретикулум («вакуом» применительно к целому растению), а не «симпласт»

(в расхожем его толковании в качестве цитоплазматического континуума).

Для многоклеточных систем тип питания является признаком ключевым. Мир

растений автотрофен, но автотрофия — тип питания прокариот. Раздел между авто-трофными и гетеротрофными организмами проходит по границе царств прокариот

и эукариот (Пиневич, 2007). Растения не являются исключением из правила. Фото-синтез и вытекающая из него автотрофия привнесены в мир растений населившими

их распределительную систему цианобактериями. В такой интерпретации противо-речие между эукариотной организацией растений и автотрофным типом их питания

снимается, но многие термины теперь оказываются нуждающимися в уточнении.

Цитоскелетный контроль функционирования пищевого тракта

Ультраструктурными и иммунохимическими методами показано наличие ак — тина и миозина внутри цитоплазматического кольца плазмодесм (Gamalei et al.,

1994; Radford, White, 1998; Blackman et al., 1999; Blackman, Overall, 2001), что стало основанием для разработки сфинктерной модели пульсирующего их функциони — рования (Gamalei et al., 1994; Overall, Blackman, 1996; Overall, 1999; Alfonso et al.,

2006), Модель предполагает акто-миозиновый контроль подвижности ретикуляр — ной трубки внутри плазмодесм и их пропускной способности. Показано, что блока — торы конформационной подвижности актина (холод, цитохалазин D, латранкулин B) подавляют развитие и функционирование «стромул» и плазмодесм, вызывая на — копление крахмала и растворимых сахаров в фотосинтезирующих клетках (Kwok, Hanson, 2003, 2004; Natesan et al., 2009). Сравнимые последствия вызывает BDM (бутандион-моноксим), ингибитор АТФазы миозинового мотора (Natesan et al.,

2005, 2009). Действие может быть кумулятивным, включающим влияние на кон-

формационную пластичность акто-миозиновых фибрилл внутри клетки и внутри плазмодесм. Миозины, локализованные на мембранах эндоплазматической сети цитоплазмы и в плазмодесмах, оказались относящимися к разным его структур — ным вариантам: в плазмодесмах был найден миозин VIII (Baluska et al., 2004; Samaj et al., 2006), в стромулах — миозин XI (Natesan et al., 2009). Реагенты, подавляющие сборку микротрубочек цитоскелета (оризалин, амипрофосметил), не оказывают сколько-либо заметного эффекта ни на развитие стромул, ни на отток фотосинта — тов (Natesan et al., 2009). Следовательно, состояние и межклеточная подвижность пищевого тракта контролируется именно акто-миозиновым компонентом цитоске — лета, микротрубочки в этом процессе не участвуют. Зависимая от фотосинтеза и состояния цитоскелета внутри — и межклеточная подвижность эндоплазматической сети (Gunning, 2005; Samaj et al., 2005, 2006) — основа всех трансформаций клеточ — ных систем растений, их роста, редукции и репарации.

При заложении плазмодесм между делящимися клетками первоначально суще — ствуют только эндоплазматические тяжи, лежащие поперек формирующейся кле — точной пластинки. Цитоплазматическое кольцо вокруг них образуется позже, ког — да формирование пластинки завершается (Pickett-Heaps, Northcote, 1966; Hepler,

1982). В дальнейшем первичность эндоплазматической трубки и вторичность ци- топлазматического кольца многократно демонстрировались наблюдениями над за — ложением плазмодесм de novo (так называемых «вторичных плазмодесм») внутри уже сформированных стенок интерфазных клеток (Kollmann, Glockmann, 1991), в культуре изолированных протопластов (Ehlers, Kollmann, 1996), в случаях реге- нерации нарушенного флоэмного потока (Kollmann, Glockmann, 1999). Таким же образом происходит образование плазмодесм в стенках между клетками, приведен — ными в контакт: в культурах протопластов (Monzer, 1991; Ehlers, Kollmann, 1996), в срастающихся органах, между клетками разных видов, в том числе между клет- ками паразита и хозяина, привоя и подвоя гибридов, химер (Kollmann, Glockmann,

1990; Steinberg, Kollmann, 1994). В столь разных ситуациях механизм образования плазмодесм оказался универсальным. Образование вторичных плазмодесм de novo инициируется встречным или односторонним проникновением эндоплазматиче — ской трубки («стромулы») через толщу сформированной клеточной стенки. Все эти наблюдения стали аргументом, подтверждающим, что в развитии плазмодесм эндо — плазматический канал выступает в роли первичной структуры, а цитоплазматиче — ское кольцо — вторичной.

Модель пульсирующего функционирования плазмодесм предполагает, что рас — пределяемый экссудат движется через них порционно, в виде мембранных везикул. В зонах повышенной концентрации плазмодесм порционный характер транспорта через плазмодесмы отражен структурой эндоплазматической сети, которая имеет форму скоплений («гирлянд») мембранных везикул. Блокада пульсации плазмо — десм или нарушения целостности эндоплазматической сети при препарировании тканей растений ведет к падению внутреннего давления и переходу плазмодесм в закрытое состояние, отражаемое отсутствием везикулярных скоплений сети в ци — топлазме. При проведении опытов на отделенных листьях разного возраста уста — новлено, что способность плазмодесм реагировать закупоркой эндоплазматической сети на нарушения ее целостности с возрастом падает (Gamalei et al., 1994). Анало — гичную возрастную динамику может иметь и частота пульса. Возможно, это связано

с возрастной утратой пластичности актомиозинового сфинктера, принципиально аналогичной склеротическим явлениям в сосудах животных.

Факторы, контролирующие режим пульсации плазмодесм

На X Фотосинтетическом конгрессе в Монтпелье (Франция, 1995) английский ботаник и инженер Джон Милбурн c помощью сконструированной им системы уси — лителей дал возможность аудитории услышать пульсирующий поток фотосинтатов в листьях проростков Cucumis sativa. Методы измерений электрического сопротив — ления плазмодесм подтвердили их функционирование в режиме пульсации. В даль — нейшем эти методы удалось использовать для определения влияния комплекса внешних факторов на частоту пульсации (Holdaway-Clarke et al., 2000). Время пол — ного цикла при температуре +20 оС оказалось равным 10 с, то есть 5–6 пульсаций в минуту. Подготовка к выбросу длится 8–9 с, за 1 с транспортная везикула проскаки — вает через плазмодесму. Частота пульса оказалась температурно-, водо — и кальциево — зависимой. Среди факторов, блокирующих пульсацию, отмечены низкие положи- тельные температуры, водный дефицит, механические повреждения, изменения рН и содержания цитоплазматического кальция (Quader, Fast, 1990; Gamalei et al.,

1994; Holdaway-Clarke et al., 2000). Каждый из вышеперечисленных факторов мо — жет быть причиной дисбаланса между внутренним и внешним давлением, ведущего к изменению структуры и функционального статуса плазмодесм.

Пульсация прекращается полностью при температурах ниже +10 оС. Водный дефицит повышает температурный порог прекращения пульсации. Изменения со — держания Са2+ и электрических характеристик могут быть посредниками в реакци — ях плазмодесм на понижение температуры или водного обеспечения. Охлаждение приводит к повышению уровня внутрицитоплазматического Са2+ и изменению пла — стичности актиновых фибрилл. В ответ на сжатие (преобразование трубки плазмо — десм в стержень) их электрическое сопротивление увеличивается в десятки, а ино — гда и в сотни раз в течение 5 с (Knight et al., 1996).

Существует ряд косвенных показателей изменений функционального статуса плазмодесм. Широко известно явление накопления продуктов фотосинтеза в клет — ках мезофилла под влиянием холода или засухи (Guy et al., 1992; Ristic, Ashworth,

1993). Параллельно наблюдаются изменения электрических характеристик и со- держания свободного цитоплазматического кальция (Holdaway-Сlarke et al., 2000). Подавляющее влияние холода и засухи на темп пульсации плазмодесм косвенно подтверждается фактами торможения роста в этих условиях. Возврат к функцио- нированию при повышении температуры может быть зафиксирован по восстанов — лению пульсации плазмодесм и снижению содержания растворимых сахаров и крахмала в клетках мезофилла. Продолжительное закрытое состояние плазмодесм, вызванное длительным периодом холода, ведет к транспортной дисфункции и по — гружению растений в состояние покоя. Листопадность многих растений умеренной и аридной зон и связанная с ней сезонность вегетации и фотосинтеза многократ — но инициировали острые дискуссии о судьбе плазмодесм в диапаузах фотосинте — за. Установление факта редукции уже сформированных стромул при выключении света (Gray et al., 2001; Kwok, Hanson, 2004) свидетельствует о том, что фотосинте — тическая активность — непременное условие существования плазмодесм и вакуома в целом, ее отсутствие неминуемо ведет к их распаду. Данные о сходстве периодич-

ности фотосинтеза и функциональной активности плазмодесм, публиковавшиеся ранее (Генкель и др., 1968; Esau, 1969), как будто подтверждаются.

Принимая во внимание высокую чувствительность плазмодесм к факторам тем — пературного и водного режима, большой интерес вызывают сравнительные иссле — дования структуры пищевого тракта у представителей биоморф, сформированных в геологические эпохи, отличающиеся климатическими условиями. Наибольший интерес в этом отношении вызывает организация распределения фотосинтатов у деревьев, лиан, кустарников, многолетних и однолетних трав (Гамалей и др., 2008).

Эволюция пищевого тракта и биоформ растений

Климат мела, с которым связывается появление и первые шаги становления двудольных растений, в целом считается благоприятным, несмотря на выраженную дифференциацию: обширные территории суши заняты аридными поясами (Scotese,

2003; Miller et al., 2005). Доля участия двудольных, относящихся к первой волне их таксоногенеза, в растительном покрове была, по-видимому, еще не очень значитель — ной, но их таксономическое разнообразие росло и структурно-функциональная ор — ганизация усложнялась. Сначала в сочетании с древесным габитусом сравнительно небольшого размера. Общий тренд был направлен на увеличение биоморф, насколь — ко позволяли температура и осадки. Вероятно, поэтому нет резких качественных различий между группами жизненных форм, сформированными в позднем мелу и в начале палеогена. Двудольные позднего мела — растения, которые по структурным признакам могли использовать в качестве русла распределения ассимилятов и ва — куом, и апопласт. Оба канала слабо специализированы и не альтернативны (Гама — лей и др., 2008).

Появление большого разнообразия специализированных древесных форм дву — дольных ассоциируется с палеогеном. Таксоны этого поколения обязаны своим происхождением «раннеэоценовому климатическому оптимуму». Оптимизация климата для растений одновременно по нескольким параметрам (температура, осадки, уровень углекислоты) (Gibbs et al., 1999; Veizer et al., 1999; Wallmann, 2004; Miller et al., 2005) в конце палеоцена и раннем эоцене привела к тому, что эндо — плазматический канал стал использоваться более полноценно, и это не замедлило отразится на амплификации и усилении специализации его структур у всей груп — пы древесных двудольных (Гамалей и др., 2008). В конечном счете, интегральным показателем этой метаморфозы стал особый алгоритм деления клеток, направлен — ный на объединение проводящих пучков в общий проводящий цилиндр. Его камби — альная организация стала тестовым признаком древесных форм. Стандартизация формы и клеточного состава терминальных пучков древесного типа завершилась формированием «открытых» спутников ситовидных трубок, характеризующихся обилием плазмодесменных полей на границе мезофилла и флоэмы (Гамалей, 1974;

«intermediary cells»: Turgeon et al., 1993). Каждое поле содержит десятки кустоо — бразно ветвящихся в направлении флоэмы плазмодесм. Их общее число на клетку в растущем листе увеличивается и к стадии экспорта сахаров достигает нескольких тысяч. Плазмодесмы функционируют в режиме 6–8 пульсаций в минуту, каждая пульсация сопровождается выбросом везикулы эндоплазматического ретикулума в сторону спутника. На ТЭМ снимках интенсивная везикуляция цитоплазмы спут — ников и полостей ситовидных элементов наблюдается постоянно.

Исключительно плазмодесменная загрузка флоэмы подтверждается отсутстви — ем сахаров в апопласте (Voitsekhovskaja et al., 2000). Она ассоциируется со многи — ми другими специфическими структурно-функциональными признаками листа: дорсивентральной гипостоматной анатомией, эндопластной компартментацией флоэмного и апопластной ксилемного потоков, олигосахаридным составом флоэм — ного экссудата, высокими показателями газо — и водообменных функциональных характеристик, слабой реакцией устьиц на отделение листа и водный дефицит, от — сутствием водозапасающих тканей. Все признаки отражают обитание в условиях оптимального водного режима, исключающего возможность водного дефицита. Увеличение размеров древесных форм обеспечено исключительно высокими по — казателями фотосинтеза (Van der Heijden, Phillips, 2008). Показатели роста у этих растений тоже максимальные. Им же свойственны и максимальные показатели дыхания точек роста или развития семян. В совокупности эти данные свидетель — ствуют о том, что распределительная система в этих условиях функционирует очень эффективно, обеспечивая оптимальную реализацию донорно-акцепторных отношений тканей и органов и базирующийся на ней максимальный прирост. Судя по показателям интенсивности роста, распределение фотосинтатов по эндоплазма- тическому пищевому тракту связано с минимальными энергетическими затратами. Сосудистые растения с такой его организацией — наиболее специализированные. Со второй половиной эоцена связана не только вершина эволюции плазмодесмен — ного транспорта и становление семейств, отличающихся наиболее продвинутыми его структурными вариантами (Bignoniaceae, Oleaceae, Clusiaceae, Combretaceae, Сucurbitaceae, Rubiaceae, и др.), но и наиболее мощная волна экспансии раститель — ности влажных тропических лесов (Morley, 2007).

Усиление интенсивности роста растений и появление на базе новой структур — ной организации гигантских древесных форм стало предпосылкой возникновения еще одной группы биоморф — лиан. Древовидные лианы — наиболее продвинутая форма древесных двудольных, венчающая эволюцию в этом направлении. Исполь — зование чужих опорных структур позволило освободиться от формирования соб — ственных и изменить функциональный баланс в пользу интенсификации ростовых процессов. На основе плазмодесменной организации оттока фотосинтатов рост лиан достигает рекордных для сосудистых растений величин (10–20 и даже до 50 см в сутки). Лианы не могли появиться прежде опор. Производность или вторичность лиан в лесных экосистемах подтверждается тем, что представители некоторых ро — дов (Ficus) на открытых пространствах реализуют себя как деревья, и только в лесу как лианы. Палеоген стал эпохой расцвета древесных жизненных форм и глобаль — ной экспансии базирующихся на них лесных биомов. Дождевые и муссонные леса в это время доминируют на всех континентах и широтах. «Оранжерейный» климат палеоцена и раннего эоцена не связан со значительной широтной дифференциацией климата, лесная растительность с доминированием деревьев и лиан распространена повсеместно, вплоть до полюсов (Morley, 2007).

Олигоцен ознаменован резкой сменой климатических тенденций. Климат стал более холодным, сухим, усилилась его дифференциация, что привело к росту кон — траста климатических параметров на экваторе и полюсах (Miller et al., 2005; Zachos et al., 2001). Изменения в этом направлении продолжают прогрессировать в миоцене и плиоцене (Salzmann et al. 2008), что привело к появлению территорий, на которых вегетация древесных растений стала сезонной по одному или обоим параметрам

(сухость и холод) или их обитание стало вообще невозможным. В имитирующих климатическую ситуацию олигоцена экспериментальных условиях на модельных видах показано, что понижение температуры ведет к усилению регидности цито — скелета, контролирующего пульсацию плазмодесм (Gamalei et al., 1994; Гамалей,

2004). Возникающая вследствие изменений пластичности цитоскелета непроходи — мость эндоплазматического канала плазмодесм для сахаров становится причиной их избыточного накопления в вакуолях клеток мезофилла. Косвенным признаком дисфункции плазмодесм становится гипераккумуляция крахмала в хлоропластах мезофилла — явление, наблюдаемое под влиянием практически всех факторов, ограничивающих транспорт сахаров и рост растений. За избыточным накоплением сахаров и осмотического давления в вакуолях мезофилла следует утрата тонопла — стом барьерных в отношении сахаров свойств (Гамалей, 2006). В результате сахара выходят в апопласт. Их концентрация внутри вакуома и, соответственно, осмотиче — ский потенциал, контролирующий гидростатическое давление и обеспечивающий пульсацию, понижаются. Редукция плазмодесм начинается с тканей листа: процесс транспирации вызывает значительно большее их охлаждение относительно тканей других органов. Реакции, связанные с низкотемпературным подавлением загрузки флоэмы по плазмодесмам и переходом на апопластную ее загрузку, можно наблю — дать не только в контролируемых экспериментах, но и в онтогенезе под влиянием естественных погодных флуктуаций.

Филогенетический адаптогенез по аналогичному сценарию в неогене возможен. Климат в этот период менялся в обоих направлениях, в высоких широтах он ста — новился более холодным, в низких — более сухим (Salzmann et al., 2008). Подавле — ние плазмодесменного транспорта каждым из факторов и обоими тем более ведет к элиминации плазмодесм. Экспорт ассимилятов после утраты плазмодесм может происходить только через апопласт. Филогенетические преобразования в клеточ — ном комплексе терминальной флоэмы в ответ на те же факторы могут идти в выше описанном направлении, но сильно отличаются от них по конечному результату. Они сопровождаются изменением и структуры клеток, и их состава в терминальных пучках. Структурная альтернатива утраченным плазмодесмам — апопластные ла- биринты из выростов клеточной оболочки во флоэме спутников «закрытого» типа “transfer cells”: Gunning, Pate, 1974). Если интенсивность эндоплазматического экс — порта сахаров пропорциональна развитию плазмодесменных полей, то интенсив — ность апопластного их экспорта коррелирует со степенью развития апопластного лабиринта (Гамалей, 1990). Это надежный количественный тест. Загрузка флоэмы у этой группы растений через апопласт подтверждена высокой концентрацией са — харов, главным образом в форме сахарозы, в апопласте их листьев (Voitsekhovskaja et al., 2000). Сопряженные структурно-функциональные признаки: изолатеральная амфистоматная анатомия, сахарозный состав флоэмного экссудата, чувствитель — ный осмотический механизм устьичной регуляции, быстрые их реакции на водный дефицит, эндопластная разгрузка ксилемы, обилие специализированных водозапа- сающих клеток, относительно низкие функциональные характеристики и др. Срав — нив, легко убедиться, что весь набор харатеристик листа теперь противоположен описанному выше для древесных растений эоцена. Обитая в условиях постоянно низких температур, подавляющих функционирование распределительной системы, они имеют высокие показатели дыхания для фотосинтетических органов (листьев) и низкие — для точек роста. Даже частичная блокада функционирования эндоплаз-

матического пищевого тракта, разрывающая донорно-акцепторные отношения ор- ганов, ведет к избытку фотосинтатов в листьях и их дефициту в точках роста. Мор — фология двудольных меняется в направлении травянистых форм. Частичное или полное подавление роста отражено карликовыми и подушкообразными формами аркто-альпийских трав. Аналогичные варианты дефектных донорно-акцепторных отношений известны для растений аридных зон и солончаков. Функционирование их пищевого тракта подавлено другими факторами (водный дефицит, засоление), но результат сходный — блокада функционирования вакуома и разобщение трофи — ческих отношений органов.

Резкая перемена климата в негативном для сосудистых растений направлении могла стать критической для их обитания. Выход в конечном счете нашелся, но це — ной редукции биоморф. Даже локальное и временное использование апопласта в качестве транспортного канала ассимилятов связано с огромными энергетическими потерями на трансмембранный их перенос (молекула АТФ на перенос молекулы сахарозы). Пропорционально понижен энергетический потенциал роста растений. Биоморфы редуцируются до трав, но теперь они свободны от климатической за — висимости по многим направлениям. Проблема лимитирования оттока сахаров климатическими факторами решена. Апопластные С3 травы становятся доминан — тами лугово-степной растительности умеренной зоны. Они способны обитать даже в условиях Арктики и высокогорий: большая часть аркто-альпийских видов отно — сится именно к этой группе. Расход энергии на отток и распределение фотосинтатов резко увеличивается, соответственно сокращается рост. Биоморфы минимизируют — ся, онтогенез укорачивается, темп смены надземных органов или целиком поколе — ний ускоряется.

В качестве продолжения направления эволюции трав появляется еще одна про — изводная группа таксонов — полупаразитные и полностью паразитные растения (сем. Loranthaceae, Rhinanthaceae, Orobanchaceae), способные к перехвату транс — портных углеводных потоков из апопласта растений-хозяев. Новая волна адапто — генеза, ведущая к появлению более специализированных форм роста, увенчана на — бором специфических для них паразитных форм, которые замыкают структурный ряд. Возникновение паразитных форм трав невозможно без перехода на апопласт — ный тип питания гетеротрофной сферы.

Главное следствие похолодания и иссушения климата в неогене — появление огромного разнообразия редуцированных травяных и кустарниковых форм, экс — пансия растительных формаций с их доминированием. Этим периодом (23–5 млн лет назад) датируется появление и быстрое распространение лугово-степной рас — тительности в Евразии, саванн в Африке, прерий и памп в Америке, бушей и чеп — поралей во флорах средиземноморского типа. С их формированием и экспансией ассоциируется становление семейств новой генерации (Asteraceae, Boraginaceae, Brassicaceae, Solanaceae, Geraniaceae, Linaceae, Dipsacaceae, Fabaceae, Valerianaceae, и др.). Травяные биомы дифференцированы на высокоширотные с доминированием С3 трав, адаптированных к условиям низких температур обитания, и низкоширот — ные, составленные преимущественно из С4 трав, устойчивых к аридным условиям. И те и другие возникли на территориях, которые в эоцене были заняты мегатермаль — ными дождевыми и муссонными лесами, чей ареал значительно сократился в связи со столь радикальными изменениями климата (Morley, 2007; Osborne, 2008). Доля площади лесных экосистем на континентах в эоцене составляла 52 %, к миоцену она

сократилась до 27 %. Вновь появившиеся травяные и кустарниковые биомы заня — ли 25 % территорий континентов. Разница видового богатства лесных и травяных биомов позволяет предполагать, что в ходе сокращения площади лесных экосистем было утрачено порядка 100 тысяч видов, а в процессе формирования травяных и кустарниковых появилось не более 30–40 тысяч новых, то есть общий баланс видо — вого разнообразия в неогене, по-видимому, был отрицательным.

Цена климатического адаптогенеза биоморф

Первые сравнительные исследования величины генома показали ее зависимость от температуры обитания растений: чем ниже температура, тем выше содержание ядерной ДНК в диплоидном наборе (Bennett, 1976). За прошедшие с тех пор 30 лет сравнительные исследования содержания ДНК расширялись, методика измерений уточнялась, рос круг исследованных таксонов (Bennett, Leitch, 2005). Итогом раз — вития исследований в этом направлении стала электронная база данных, опубли — кованная в Интернете сотрудниками Ботанического сада Кью (Kew Plant DNA C values database: Bennett, Leitch, 2004). Ее материалы подтвердили, что виды флор умеренных и высоких широт имеют более высокие показатели, чем виды тропиков. Связь величины генома с широтой и температурой автоматически предполагает корреляцию низких температур обитания, и низкоширот — ные, составленные преимущественно из С4 трав, устойчивых к аридным условиям. И те и другие возникли на территориях, которые в эоцене были заняты мегатермаль — ными дождевыми и муссонными лесами, чей ареал значительно сократился в связи со столь радикальными изменениями климата (Morley, 2007; Osborne, 2008). Доля площади лесных экосистем на континентах в эоцене составляла 52 %, к миоцену она

сократилась до 27 %. Вновь появившиеся травяные и кустарниковые биомы заня — ли 25 % территорий континентов. Разница видового богатства лесных и травяных биомов позволяет предполагать, что в ходе сокращения площади лесных экосистем было утрачено порядка 100 тысяч видов, а в процессе формирования травяных и кустарниковых появилось не более 30–40 тысяч новых, то есть общий баланс видо — вого разнообразия в неогене, по-видимому, был отрицательным.

Цена климатического адаптогенеза биоморф

Первые сравнительные исследования величины генома показали ее зависимость от температуры обитания растений: чем ниже температура, тем выше содержание ядерной ДНК в диплоидном наборе (Bennett, 1976). За прошедшие с тех пор 30 лет сравнительные исследования содержания ДНК расширялись, методика измерений уточнялась, рос круг исследованных таксонов (Bennett, Leitch, 2005). Итогом раз — вития исследований в этом направлении стала электронная база данных, опубли — кованная в Интернете сотрудниками Ботанического сада Кью (Kew Plant DNA C values database: Bennett, Leitch, 2004). Ее материалы подтвердили, что виды флор умеренных и высоких широт имеют более высокие показатели, чем виды тропиков. Связь величины генома с широтой и температурой автоматически предполагает корреляцию с биоморфами растений. Широтный ряд биоморф, так же как ряд ба- зирующихся на них биомов, адекватен широтному градиенту температуры. Это ре — зультат эволюции в течение миллионов лет. Температура, несомненно, могла быть и первичным инициирующим увеличение генома фактором, но теперь это уже резуль — тат ее филогенетического влияния. В ходе эволюции в высоких широтах и высоко — горьях отобрались виды и жизненные формы, устойчивые к низким температурам, то есть сложившиеся как таковые в условиях холодного климата. С использованием базы данных Кью составлена карта распределений жизненных форм и величин ге — номов на графическом аналоге системы магнолиофитов А. Л. Тахтаджяна (Гамалей,

2004; Гамалей и др., 2008). Распределения оказались тождественными.

Исходя из палеоботанических сведений о филогенетическом возрасте таксо-нов, построены эволюционные ряды биоморф и структурно-функциональных син-дромов для ведущих филогенетических линий цветковых растений (табл. 1). Па-раллельно построены ряды их распределения в современных зональных флорах.

По обeим линиям сравнения получен близкий результат. Величина генома меня-ется вдоль зонального ряда современной растительности от тропиков к полярным

пустыням в таком же направлении, как вдоль филогенетического ряда от древесных

форм эоценового оптимума к травам экстремального по климату миоцена и плиоце-на (табл. 1). Сходство рядов вполне объяснимо сравнимостью исторического и гео-графического диапазонов температуры.

В ходе эволюции величина генома растет в соответствии с охлаждением кли-мата в кайнозое, в зональном ряду современных флор — от низких к высоким ши-ротам. Средние величины содержания ДНК в диплоидном наборе у древесных ви-дов эоценового происхождения и у представителей ведущих семейств современных

тропических флор не превышают 3 пг (табл. 1). У древовидных лиан этот показа-тель еще ниже, обычно не более 1 пг. Возможность не формировать собственные

опорные структуры проявляется в снижении содержания ДНК. У трав миоценового

происхождения и у представителей современной арктической флоры эти показате-

ли в среднем в 3–4 раза выше — 7–8 и более пг (табл. 1). Еще более убедительны раз — личия между деревьями и травами в тех семействах и подсемействах, в которых есть представители тех и других биоморф (табл. 2). Любопытно, что увеличение генома свойственно только С3 травам высоких широт. С4 травы низких широт в полном соответствии с температурной зависимостью имеют низкие показатели содержания ДНК (не более 3–4 пг). Статистически достоверных различий между многолетни — ми, однолетними и эфемерными травами пока не установлено.

Филогенетический ряд величин генома двудольных

Таблица 1

Древесная флора палеогена

Травяная флора неогена

1,7

2,5

2,8

1,1

2,4

2,3

2,3

2,3

3,3

0,9

3,0

2,0

1,5

1,1

0,9

1,4

2,4

2,1

2,1

3,0

2,3

23

19

19

19

19

15

15

14

12,5

8,5

8,5

8,5

7,5

3,5

3,5

3,5

Boraginaceae (9) Asteraceae (557) Solanaceae II (209) Rubiaceae II (26) Plantaginaceae (2) Campanulaceae (13) Cistaceae (22) Dipsacaceae (6) Plumbaginaceae (10) Geraniaceae (1)

Fabaceae (Faboid.) (927) Brassicaceae (19) Apiaceae (79) Primulaceae (7) Valerianaceae (6) Scro — phulariaceae II (22)

5,6

9,1

7,9

4,0

7,6

9,4

5,5

4,8

9,6

16,2

7,4

6,8

5,1

10,4

6,4

5,6

Среднее 2,1

7,6

Источники данных о возрасте семейств: The Paleobiology Database, http://flatpebble. nceas. ucsb. edu; Fossil Record 2. Источник данных о содержании ДНК: Kew Plant DNA C-val — ues Database, http://www. rbgkew. org. uk/cval/homepage. html (Bennett, Leitch, 2004). Списки семейств составлены по палеоботаническим данным, проверенным анализом структуры тер- минальных пучков (Гамалей и др., 2008).

Общий признак трав — апопластный тип питания гетеротрофной сферы. Сте — пень развития апопластного лабиринта в зоне контакта мезофилла и флоэмы, от — ражающая интенсивность экспорта, положительно связана с величиной генома.

Аналогичный лабиринт и аналогичная корреляция его развития с интенсивностью питания характерна для зоны контакта гаусториальных клеток растений-паразитов с ситовидными трубками растений-хозяев. Тот же тип питания свойствен железкам плотоядных растений. Поглощение белковой пищи ими происходит тоже в сочета — нии с развитием апопластного лабиринта. Величина генома у обеих групп растений сравнима со свойственной травам миоцена.

Специфичность величины генома для биоморф двудольных наблюдается на фоне отсутствия отчетливой таксономической специфичности этого показателя для видов, родов и даже семейств, особенно если они включают представителей нескольких биоморф (табл. 2). Виды или роды, которые могут реализовываться в разных биоморфах (например, деревья и лианы Ficus), имеют различия содержа — ния ДНК, свойственные соответствующим биоморфам. Видовые величины генома, взятые из разных литературных источников, могут не совпадать между собой, но обычно не выходят за пределы диапазона, характерного для биоморфы (табл. 1, 2). Список примеров, иллюстрирующих большую специфичность данного показателя для биоморф, а не таксонов, может быть продолжен.

Таблица 2

Возраст и величина генома в родственных группах деревьев и трав

Семейство

Деревья

Травы

Возраст, млн лет

Содержание ДНК,

2С, пг, (число из-мерений)

Возраст, млн лет

Содержание ДНК,

2С, пг, (число из-мерений)

Apocynaceae Fabaceae Oxalidaceae Polygonaceae Rosaceae Rubiaceae Rutaceae Saxifragaceae Scrophulariaceae Solanaceae Verbenaceae Zygophyllaceae

61

82

52

106

36

61

48

52

48

Alstonia 1,5 (2) Caesalpinioideae1,8 (25) Averrhoa 0,5 (1) Coccoloba 2,3 (1)

Prunus 0,6 (12) Coffea 1,5 (51) Citrus 0,8 (10) Ribes 1,1 (2) Bignonia 2,3 (8)

Lycopersicon 2,0 (24) Tectona 0,9 (1) Bulnesia 2,3 (7)

8,5

12

14

19

3,5

19

6

Hoya 4,9 (3) Faboideae 7,4 (927) Oxalis 6,0 (8) Rumex 5,7 (7) Fragaria 3,2 (18) Galium 4,0 (7) Dictamnus 6,9 (2) Saxifraga 3,5 (6) Veronica 5,6 (10) Nicotiana 8,3 (46) Lantana 5,5 (1) Pintoa 5,5 (1)

В биоморфах растений интегрирована совокупность тех структурных и функ- циональных признаков, которые непосредственно контролируются изменениями климата. Интенсивность фотосинтеза, ксилемного и флоэмного транспорта, ро — ста, продолжительность онтогенеза имеют положительную связь с благоприятно — стью климата. Например, зональные характеристики интенсивности фотосинтеза и транспирации для тропической флоры в 4–5 раз выше, чем для арктической (Wood — ward, Smith, 1995; Mu et al., 2007). Величины генома, наоборот, коррелируют со сте — пенью неблагоприятности климата. На основании этого материала сделано заклю — чение, что повышенное содержание ДНК — признак климатического или почвенного неблагополучия.

В кайнозое ядерный геном сосудистых растений имел тенденцию увеличи — ваться, а функциональная его эффективность (интенсивность функции на 1 пг ДНК) — снижаться. Проведенные определения функциональной его эффектив — ности по группам жизненных форм разного возраста установили ее снижение от максимально высокой у лиан и деревьев дождевых и муссонных лесов палео — цена и эоцена к минимальной у многолетних и однолетних трав лугово-степной растительности, появившейся в миоцене. Причина роста генома и снижения его эффективности в том, что все климатические параметры, важные для вегетации сосудистых растений (температура, влажность, концентрация СО2), менялись в кайнозое в неблагоприятную для них сторону. Под влиянием изменений климата от теплого, «оранжерейного» к холодному, «ледниковому», эволюция сосудистых растений могла бы закончиться. Но она продолжилась. Фрагментация пищевого тракта и вызванная ею смена типа питания гетеротрофной сферы обошлись до — рого. Четырехкратный рост генома — такова в среднем цена филогенетического адаптогенеза сосудистых растений к резкому похолоданию (в умеренных и поляр — ных областях) и иссушению (в тропиках) климата в течение неогена.

Рост содержания ДНК выступает в качестве антистрессора. Цена спасения зависит от интенсивности стресса, зависимость может быть нелинейной. Пути увеличения генома в ответ на климатический стресс, судя по цитологической ли — тературе, могут быть разными: аллополиплоидия, горизонтальный перенос ДНК, вирусные модифиации, гибридизация, использование чужеродных геномов и т. д. (Knight et al., 2005). В тех случаях, когда увеличение генома кратное естественно предполагать полиплоидию в сочетании с гибридизацией. Но есть примеры и не — кратного увеличения. Знания в этой области стремительно расширяются, обещая прояснение ситуации.

Сравнение величины генома у разных групп живых организмов, от цианобак — терий до млекопитающих, обнаруживает ее связь с их адаптивным потенциалом и специализацией. Величина генома отражает адаптивный потенциал таксона. Спе — циализация связана с сокращением обоих. В этом контексте больший геном и более широкий экологический диапазон трав относительно деревьев не вызывают удив — ления. Травы и кустарники менее специализированы, чем древесные формы. Они способны обитать там, где деревьям по климатическим условиям нет места. В связи с увеличением генома и снижением специализации, эволюцию трав в неогене следу — ет определить как пост-сосудистую. Если общую тенденцию климатических изме- нений на остывающей планете определить как ступенчатое похолодание, на каждой ступени можно прогнозировать рост генома и сброс специализации.

Заключение

В опубликованной автором 12 лет назад статье «Надклеточная организация растений» (Гамалей, 1997) была предложена модель клеточно-сетевой организа — ции сосудистых растений. Модель и разработанная на ее основе концепция стали поводом для обсуждения и пересмотра ряда положений клеточной теории приме — нительно к ним (см. “Cell-cell channels”, Springer, 2006). Подтверждение эндосим- биогенетического происхождения растений материалами полного сиквенса генома цианобактерий и хлоропластов сыграло не менее важную роль в становлении но — вой парадигмы. Центральным ее положением является представление о подвижном

вакуоме, выполняющем функции межклеточного сетевого канала. Вакуом, а не симпласт, является трофическим каналом, альтернативным апопласту. Организа — ция сосудистых растений, основанная на клеточно-сетевой, а не клеточной струк — туре их тела, теперь представляется значительно лучше обоснованной.

Дифференцированная по континентам и широтам тенденция похолодания и иссушения климата в неогене, вызвав элиминацию плазмодесм и фрагментацию вакуома, сопровождалась переходом растений на апопластное распределение фотосинтатов. Такова причина появления в миоцене многолетних и однолетних трав, чей вакуом составлен из множества раздельных доменов, не объединенных плазмодесмами. В отличие от континуального эндоплазматического пищевого тракта деревьев, апопластный пищевой тракт трав неэффективен: передвижение по нему связано с большими энергетическими затратами на трансдоменный пере — нос сахаров. Но он свободен от влияния на транспорт неблагоприятных внешних факторов: холода, водного и минерального дефицита. Энергетические проблемы, вызванные фрагментацией эндоплазматического пищевого тракта, привели к ре — дукции клеточных систем. Кризис эндоплазматической системы питания стал поворотным пунктом в эволюции сосудистых растений, их дальнейшую историю следовало бы именовать пост-сосудистой.

Разнообразие организации клеточных систем растений — следствие непостоян — ства палеоклиматов и адаптогенеза к ним. Рост содержания ДНК, составляющий характерную особенность эволюции высших растений в кайнозое, — базовый про — цесс адаптивной эволюции, направленной на сохранение антиэнтропии. Рост гено — ма в кайнозое — не функция времени, а функция нарастающей вдоль него небла — гоприятности климата. Эволюция высших растений, как и всех эукариотов, может быть продолженной внутри определенного диапазона температурных условий и на остывающей планете развивается в направлении от верхнего к нижнему пределу антиэнтропии. В зональном ряду современных флор он обозначен полярными пу — стынями. Логика, примененная по отношению к фактору температуры, распростра — нима на фактор влажности климата, бедности почв, возможно, другие.

Автор пользуется возможностью выразить глубокую признательность колле — гам, принимавшим участие в обсуждении материалов статьи. Большая часть ис — следований проводилась в то время, когда они соответствовали плановой тематике института и никаким дополнительным ротам тенденция похолодания и иссушения климата в неогене, вызвав элиминацию плазмодесм и фрагментацию вакуома, сопровождалась переходом растений на апопластное распределение фотосинтатов. Такова причина появления в миоцене многолетних и однолетних трав, чей вакуом составлен из множества раздельных доменов, не объединенных плазмодесмами. В отличие от континуального эндоплазматического пищевого тракта деревьев, апопластный пищевой тракт трав неэффективен: передвижение по нему связано с большими энергетическими затратами на трансдоменный пере — нос сахаров. Но он свободен от влияния на транспорт неблагоприятных внешних факторов: холода, водного и минерального дефицита. Энергетические проблемы, вызванные фрагментацией эндоплазматического пищевого тракта, привели к ре — дукции клеточных систем. Кризис эндоплазматической системы питания стал поворотным пунктом в эволюции сосудистых растений, их дальнейшую историю следовало бы именовать пост-сосудистой.

Разнообразие организации клеточных систем растений — следствие непостоян — ства палеоклиматов и адаптогенеза к ним. Рост содержания ДНК, составляющий характерную особенность эволюции высших растений в кайнозое, — базовый про — цесс адаптивной эволюции, направленной на сохранение антиэнтропии. Рост гено — ма в кайнозое — не функция времени, а функция нарастающей вдоль него небла — гоприятности климата. Эволюция высших растений, как и всех эукариотов, может быть продолженной внутри определенного диапазона температурных условий и на остывающей планете развивается в направлении от верхнего к нижнему пределу антиэнтропии. В зональном ряду современных флор он обозначен полярными пу — стынями. Логика, примененная по отношению к фактору температуры, распростра — нима на фактор влажности климата, бедности почв, возможно, другие.

Автор пользуется возможностью выразить глубокую признательность колле — гам, принимавшим участие в обсуждении материалов статьи. Большая часть ис — следований проводилась в то время, когда они соответствовали плановой тематике института и никаким дополнительным финансированием не поддерживались. На — чиная с 1995 г. работа выполнялась при финансовой поддержке РФФИ (проекты

№№ 95-04-11043, 98-04-49892, 01-04-49324, 04-04-48387, 07-04-00834).

Литература

Антонов А. С. Геносистематика растений. М. : Академкнига, 2007. 293 с.

Гамалей Ю. В. Симпластические связи в мелких жилках листа Fraxinus (к вопросу о транс-порте сахаров в листе) // Ботанический журнал. 1974. Т. 59. № 7. С. 980–987.

Гамалей Ю. В. Флоэма листа. Л. : Наука, 1990. 144 с.

Гамалей Ю. В. Эндоплазматическая сеть растений. Происхождение, структура, функции.

СПб. : Наука, 1994. 80 с.

Гамалей Ю. В. Надклеточная организация растений // Физиология растений. 1997. Т. 44.

№ 6. С. 819–846.

Гамалей Ю. В. Транспортная система сосудистых растений. СПб. : Изд-во СПбГУ. 2004. 422 с.

Гамалей Ю. В. Подвижная сетевая организация пластид и митохондрий в клетках растений // Цитология. 2006. Т. 48. № 4. С. 271–282.

Гамалей Ю. В. Природа пищевого тракта сосудистых растений // Цитология. 2009. Т. 51. № 5.

С. 375–387.

Гамалей Ю. В., Пахомова М. В., Шереметьев С. Н. Двудольные мела, палеогена и неогена. Адап-тогенез терминальной флоэмы // Журнал общей биологии. 2008. Т. 69. № 3. С. 220–237.

Генкель П. А., Окнина Е. З., Баканова Л. В. Физиология состояния покоя у растений // Бота-нический журнал. 1965. Т. 53. № 8. С. 1063–1068.

Мережковский К. С. Теория двух плазм как основа симбиогенезиса и нового учения о проис-хождении организмов. Казань: Тип. Имп. ун-та, 1909. 102 с.

Пиневич А. В. Микробиология. Биология прокариотов. СПб. : Изд-во СПбГУ, 2007. Т. 2. 331 с.

Фаминцын А. С. О роли симбиоза в эволюции организмов // Труды Имп. Акад. наук. Физ.-мат. отд. 1907. Т. 20. С. 3–35.

Alfonso Y. B., Cantrill L., Jackson D. Plasmodesmata: cell-cell channels in plants // Cell-Cell Chan-nels / еds. F. Baluska, D. Volkmann, P. W. Barlow. N.-Y. : Springer, 2006. P. 101–112.

Arimura S.-I., Hirai A.,финансированием не поддерживались. На — чиная с 1995 г. работа выполнялась при финансовой поддержке РФФИ (проекты

№№ 95-04-11043, 98-04-49892, 01-04-49324, 04-04-48387, 07-04-00834).

Литература

Антонов А. С. Геносистематика растений. М. : Академкнига, 2007. 293 с.

Гамалей Ю. В. Симпластические связи в мелких жилках листа Fraxinus (к вопросу о транс-порте сахаров в листе) // Ботанический журнал. 1974. Т. 59. № 7. С. 980–987.

Гамалей Ю. В. Флоэма листа. Л. : Наука, 1990. 144 с.

Гамалей Ю. В. Эндоплазматическая сеть растений. Происхождение, структура, функции.

СПб. : Наука, 1994. 80 с.

Гамалей Ю. В. Надклеточная организация растений // Физиология растений. 1997. Т. 44.

№ 6. С. 819–846.

Гамалей Ю. В. Транспортная система сосудистых растений. СПб. : Изд-во СПбГУ. 2004. 422 с.

Гамалей Ю. В. Подвижная сетевая организация пластид и митохондрий в клетках растений // Цитология. 2006. Т. 48. № 4. С. 271–282.

Гамалей Ю. В. Природа пищевого тракта сосудистых растений // Цитология. 2009. Т. 51. № 5.

С. 375–387.

Гамалей Ю. В., Пахомова М. В., Шереметьев С. Н. Двудольные мела, палеогена и неогена. Адап-тогенез терминальной флоэмы // Журнал общей биологии. 2008. Т. 69. № 3. С. 220–237.

Генкель П. А., Окнина Е. З., Баканова Л. В. Физиология состояния покоя у растений // Бота-нический журнал. 1965. Т. 53. № 8. С. 1063–1068.

Мережковский К. С. Теория двух плазм как основа симбиогенезиса и нового учения о проис-хождении организмов. Казань: Тип. Имп. ун-та, 1909. 102 с.

Пиневич А. В. Микробиология. Биология прокариотов. СПб. : Изд-во СПбГУ, 2007. Т. 2. 331 с.

Фаминцын А. С. О роли симбиоза в эволюции организмов // Труды Имп. Акад. наук. Физ.-мат. отд. 1907. Т. 20. С. 3–35.

Alfonso Y. B., Cantrill L., Jackson D. Plasmodesmata: cell-cell channels in plants // Cell-Cell Chan-nels / еds. F. Baluska, D. Volkmann, P. W. Barlow. N.-Y. : Springer, 2006. P. 101–112.

Arimura S.-I., Hirai A., E., Amrhein N. Reappearance of hydrolytic activities and tonoplast proteins in the regenerated vacuole of evacuolated protoplasts // Planta. 1992. Vol. 187. P. 113–121.

Hortensteiner S., Martinoia E., Amrhein N. Factors affecting the re-formation of vacuoles in evacuolated protoplasts and the expression of the two vacuolar proton pumps // Planta. 1994. Vol. 192. P. 395–403.

Keeling P. Diversity and evolutionary history of plastids and their hosts // American Journal of

Botany. 2004. Vol. 91. P. 1481–1493.

Knight Ch. A., Molinari N. A., Petrov D.. The large genome constraint hypothesis: evolution, ecology and phenotype // Annual Botany. 2005. Vol. 95. P. 177–190.

Knight H., Trewavas A. J., Knight M. R. Cold and calcium signaling in Arabidopsis involves two cellular pools and a change in calcium signature after acclimation // Plant Cell. 1996. Vol. 8. P. 489–503.

Köhler R. H., Cao J., Ziphel W. R., Webb W. W., Hanson M. R. Exchange of protein molecules througth connections between higher plant plastids // Science. 1997. Vol. 276. P. 2039–2042.

Köhler R. H., Schwille P., Webb W. W., Hanson M. R. Active protein transport through plastid tu — bules: velocity quantified by fluorescence correlation spectroscopy // Journal of Cell Science.

2000. Vol. 113. P. 3921–3930.

Kollmann R., Glockmann Ch. Sieve elements in graft unions // Sieve elements / eds. Behnke H.-D., Sjolund R. D. Berlin: Springer, 1990. P. 219–239.

Kollmann R., Glockmann Ch. Studies on graft union. III. On the mechanism of secondary formation of plasmodesmata at the graft interface // Protoplasma. 1991.Vol. 165. P. 71–85.

Kollmann R., Glockmann Ch. Multimorphology and nomenclature of plasmodesmata in higher plants // Plasmodesmata. Structure, function, role in cell communication / еds. A. J. E. van Bel, W. J. P. van Kesteren. Berlin : Springer, 1999. P. 149–173.

Kutsuna N., Kumagai F., Sato M. H., Hasezawa S. Three-dimensional reconstruction of tubular structure of vacuolar membrane throughout mitosis in living tobacco cells // Plant and Cell Physiology. 2003. Vol. 44. P. 1045–1054.

Kwok E., Hanson M. R. Microfilaments and microtubules control the morphology and movement of non-green plastids and stromules in Nicotiana tabacum // Plant Journal. 2003. Vol. 35. P. 16–26.

Kwok E., Hanson M. R. Plastids and stromules interact with the nucleus and cell membrane in vascular plants // Plant and Cell Reports. 2004. Vol. 23. P. 188–195.

Margulis L. Symbiosis in cell evolution. San Francisco : Freeman, 1981. 328 p.

Margulis LSerial endosymbiotic theory (SET) and composite individuality. Transition from bacterial to eukaryotic genomes // Microbiology Today, 2004. Vol. 31. P. 172–174.

McLean B. G., Whatley J. M., Juniper B. E. Continuity of chloroplast and endoplasmic reticulum membranes in Chara and Equisetum // New Phytology. 1988. Vol. 109. P. 51–65.

Miller K. G., Kominz M. A., Browning J. V., et al. The phanerozoic record of global sea-level change // Science. 2005. Vol. 310. № 5752. P. 1293–1298.

Monzer J. Ultrastructure of secondary plasmodesmata formation in regenerating Solanum nigrum — protoplast cultures // Protoplasma. 1991. Vol. 165. P. 86–95.

Morley R. J. Cretaceous and Tertiary climate change and the past distribution of megathermal rain — forests // Tropical rainforest responses to climate change / еds. M. B. Bush, J. R. Flenley. Berlin : Springer, 2007. P. 1–31.

Mu Q., Heinsch F. A., Zhao M., Running S. W. Development of a global evapotranspiration algorithm based on MODIS and global meteorology data // Remarks and Sentens of Environment. 2007. Vol. 111. P. 519–536.

Natesan S. K. A., Sullivan J. A., Gray J. C. 2005. Stromules: a characteristic cell-specific feature of plastid morphology // Journal of Experimental Botany. 2005. Vol. 56. P. 787–797.

Natesan S. K. A., Sullivan J. A., Gray J. C. 2009. Myosin XI is required for actin-associated move — ment of plastid stromules // Molecular Plant. 2005. Vol. 2. P. 1–11.

Newell J. M., Leigh R. A., Hall J. L. Vacuole development in cultured evacuolated oat mesophyll protoplasts // Journal of Experimental Botany. 1998. Vol. 49. P. 817–827.

Osborne C. P. Atmosphere, ecology and evolution: what drove the Miocene expansion of C4 grass- lands? // Journal of Ecology. 2008. Vol. 94. P. 35–40.

Overall R. L. Substructure of plasmodesmata // Plasmodesmata. Structure, function, role in cell communication / еds. van Bel A. J. E., van Kesteren W. J. P. Berlin : Springer, 1999. P. 130–148.

Overall R. L., Blackman L. M. A model of the macromolecular structure of plasmodesmata // Trends of Plant Science. 1996. Vol. 1. P. 307–311.

Pickett-Heaps J. D., Northcote D. H. Organization of microtubules and endoplasmic reticulum during mitosis and cytokinesis in wheat meristems // Journal of Cell Science. 1966. Vol. 1. P. 109–120.

Quader H., Fast H. Influence of cytosolic pH changes on the organisation of the endoplasmic reticulum in epidermal cells of onion bulb scales: acedification by loading with weak organic acids // Protoplasma. 1990. Vol. 157. P. 216–224.

Radford J. E., White R. G. Localization of a myosin-like protein to plasmodesmata // Plant Journal.

1998. Vol. 14. P. 743–750.

Ristic Z., Ashworth E. N. Changes in leaf ultrastructure and carbohydrates in Arobidopsis thaliana L.

during rapid cold acclimation // Protoplasma. 1993. Vol. 172. P. 111–123.

Salzmann U., Haywood A. M., Lunt D. J., Valdes P. J., Hill D. J. A new global reconstruction and

data-model comparison for the Middle Pliocene // Global Ecology and Biogeography. 2008.

Vol. 17. P. 432–447.

Samaj J., Chaffey N., Tirlapur U., Jasik J., Hlavacka A., Cui Z. F., Volkmann D., Menzel D., Baluska

FActin and Myosin VIII in plant cell-cell channels // Cell-Cell Channels / еds. F. Baluska,

D. Volkmann, P. W. Barlow. N. Y. : Springer, 2006. P. 119–134.

Samaj J., Read N. D., Volkmann D., Menzel D., Baluska F. The endocytic network in plants // Trands

of Cell Biology. 2005. Vol. 15. P. 425–433.

Scotese C. R. PALEOMAP Project (http://www. scotese. com). 2003.

Steinberg G., Kollmann R. A quantitative analysis of the interspecific plasmodesmata in the non-division walls of the plant chimera Luburnocytisus adamii (Poit) Schneid // Planta. 1994.

Vol. 192. P. 75–83.

Thomson W. W., Whatley J. M. Development of non-green plastids // Annual Rewiev of Plant

Physiology. 1980. Vol. 31. P. 375–394.

Turgeon R., Beebe D. U., Gowan E. The intermediary cell: minor vein anatomy and raffinose

oligosaccharide synthesis in the Scrophulariaceae // Planta. 1993. Vol. 191. P. 446–456.

Van der Heijden G. M. F., Phillips O. L. What controls liana success in neotropical forests? // Global

Ecology and Biogeography. 2008. Vol. 17. P. 372–383.

Veizer J., Ala D., Azmy K. et al. 87Sr/86Sr, δ18O and δ13C evolution of phanerozoic seawater // Chem-ical Geology. 1999. Vol. 161. № 1–3. P. 59–88.

Voitsekhovskaja O. V., Pakhomova M. V., Syutkina A. V., Gamalei Yu. V., Heber U. Compartmenta-tion of assimilate fluxes in leaves. II. Apoplastic sugar levels in leaves of plants with different

companion cell types // Plant Biology. 2000. Vol. 2. P. 107–112.

Wallmann K. Impact of atmospheric CO2 and galactic cosmic radiation on Phanerozoic climate

change and the marine δ18O record // Geochemistry, Geophysics and Geosystems. 2004.

Vol. 5. № 6. P. 1–29.

Whatley J. M. Membranes and plastid origins // Origin of plastids / еd. R. A. Lewin. N. Y. : Chap-man & Hall, 1992. P. 78–103.

Wildman S. G., Hongladorom T., Honda S. I. Cloroplasts and mitohondria in living plant cells: cine-photomicrografic studies // Science. 1962. Vol. 138. P. 434–436.

Woodward F. I., Smith S. N. Predictions and measurements of the maximum photosynthetic rate, Amax,

at the Global scale // Ecophysiology of Photosynthesis / еds. E.-D. Schulze, M. M. Caldwell.

Berlin : Springer, 1995. P. 491–511.

Zachos J., Pagani M., Sloan L., Thomas E., Billups K. Trends, rhythms and abberations in global cli-mate 65 ma to present // Science. 2001. Vol. 292. № 5517. P. 686–693.

Cell System and Plant Life-Form Evolution

Yu. V. Gamalei

V. L. Komarov Botanical Institute of the Russian Academy of Sciences

St. Petersburg, Russia: ygamalei@mail. ru

Neogene tendency of cooling and aridisation differentiated for continents and latitudes has been induced plasmodesmata elimination and vacuome

Ecology and Biogeography. 2008. Vol. 17. P. 372–383.

Veizer J., Ala D., Azmy K. et al. 87Sr/86Sr, δ18O and δ13C evolution of phanerozoic seawater // Chem-ical Geology. 1999. Vol. 161. № 1–3. P. 59–88.

Voitsekhovskaja O. V., Pakhomova M. V., Syutkina A. V., Gamalei Yu. V., Heber U. Compartmenta-tion of assimilate fluxes in leaves. II. Apoplastic sugar levels in leaves of plants with different

companion cell types // Plant Biology. 2000. Vol. 2. P. 107–112.

Wallmann K. Impact of atmospheric CO2 and galactic cosmic radiation on Phanerozoic climate

change and the marine δ18O record // Geochemistry, Geophysics and Geosystems. 2004.

Vol. 5. № 6. P. 1–29.

Whatley J. M. Membranes and plastid origins // Origin of plastids / еd. R. A. Lewin. N. Y. : Chap-man & Hall, 1992. P. 78–103.

Wildman S. G., Hongladorom T., Honda S. I. Cloroplasts and mitohondria in living plant cells: cine-photomicrografic studies // Science. 1962. Vol. 138. P. 434–436.

Woodward F. I., Smith S. N. Predictions and measurements of the maximum photosynthetic rate, Amax,

at the Global scale // Ecophysiology of Photosynthesis / еds. E.-D. Schulze, M. M. Caldwell.

Berlin : Springer, 1995. P. 491–511.

Zachos J., Pagani M., Sloan L., Thomas E., Billups K. Trends, rhythms and abberations in global cli-mate 65 ma to present // Science. 2001. Vol. 292. № 5517. P. 686–693.

Cell System and Plant Life-Form Evolution

Yu. V. Gamalei

V. L. Komarov Botanical Institute of the Russian Academy of Sciences

St. Petersburg, Russia: ygamalei@mail. ru

Neogene tendency of cooling and aridisation differentiated for continents and latitudes has been induced plasmodesmata elimination and vacuome структур, доставляющих сигнал с высокой точностью в нужное место и в нужное время, что привело к развитию нервной системы. Эволюционно более новый способ передачи химических сигналов, основанный на их доставке из точки в точку, комбинируется с более старым способом селективной химической модуляции.

Ключевые слова: эволюция регуляций, химическая сигнализация, селективная хи — мическая модуляция, нервная система.

Для того чтобы читатель не разочаровался, не найдя в этой статье критического анализа дарвиновской эволюции, следует сразу сказать, что она посвящена другой, хотя и близкой проблеме. Речь в ней пойдет не об эволюции видов, а об эволюции функций (Гинецинский, 1961; Наточин, 2008), которая совсем не обязательно со — впадает с эволюцией видов. В то же время эволюция функций является решающим фактором дарвиновской эволюции, будучи важнейшей ее составляющей.

Одной из важнейших функций, присущих всем системам живого организма, является регуляция. Регуляции процессов, происходящих в организме, — необхо — димый признак жизни, начиная с самого раннего этапа эволюции. Сузив взгляд на организм как систему физиологических функций, можно сказать, что эволюция жизни есть процесс эволюции регуляций. При этом развитие регуляций с момента возникновения жизни и в процессе ее эволюции связано с развитием структурных и функциональных основ химической сигнализации.

У одноклеточных организмов уже имеется набор сигнальных механизмов, обе — спечивающих их жизнедеятельность и ориентацию в пространстве и времени. Регу — ляция физиологических процессов достигла у них высокой степени совершенства. Прежде всего, регулируются в широком диапазоне процессы обмена веществ, в зависимости от внешних и внутренних факторов.

Регулируется и двигательная активность подвижных одноклеточных организ — мов (Smith, 1908). Движения амебы или реснитчатых простейших не случайны. Основными факторами, влияющими на организм, являются температура, свет и весь комплекс окружающих его химических веществ. Перемещение однокле — точных организмов не просто осуществляется по градиенту внешнего фактора,

но зависит также от внутреннего состояния организма. Для направленного пере — мещения требуются координационные механизмы, интегрирующие сигналы раз- ной модальности, поступающие из разных источников и регулирующие ответные реакции, обеспечивая таким образом организацию жизнедеятельности и поведе — ния одноклеточных организмов (Adler, Tso, 1974; Levchenko, Iglesias 2002; Huang et al., 2003; Hader et al., 2003; Foster et al., 2006; Josef et al., 2006). Каким бы ни был фактор, запускающий процессы, регулирующие те или иные функции клет — ки, все сводится к молекулярным явлениям и химической сигнализации. Сильно упрощая, можно сказать, что одноклеточный организм представляет собой высо — ко организованную систему, состоящую из комплекса структур, обеспечивающих протекание химических реакций и их регуляцию. Но для того чтобы регуляция любых, в том числе химических, процессов соответствовала своему назначению, должен быть соблюден ряд условий. Химические сигналы должны регулировать — ся по интенсивности и действовать избирательно только в определенном месте.

В самом простом случае, при отсутствии структурных приспособлений, обеспе — чивающих направленную доставку, химический сигнал, возникающий в определен — ном месте, свободно диффундирует и достигает всех доступных мишеней с опреде — ленным градиентом (рис. 1).

 

Рис. 1. Одноклеточный орга — низм (изображен в виде овала) находится в среде, содержащей химический сигнал, имеющий градиент концентрации. На по — верхности клетки сигнал имеет тот же градиент концентрации. При отсутствии специальных приспособлений сигнал, диф — фундирующий в теле клетки, стремится к концентрации

во внешней среде

Характеристики ответной реакции определяются концентрацией сигнала (ин — тенсивность ответа в определенном месте) и наличием соответствующих образова — ний, способных менять свое состояние при контакте с сигнальными молекулами, то есть соответствующей мишени, от чего зависит локализация ответа (рис. 2).

Уже у одноклеточных имеется широкий спектр сигнальных молекул и специа — лизированные образования (рецепторы), способные избирательно реагировать на определенные химические сигналы. Очевидно, существуют и механизмы, обеспечи — вающие пространственную и качественную селективность сигнала (Adler, Tso, 1974; Buznikov, 1990; Martin, Gordon, 2001). Гамма-аминомасляная кислота (ГАМК) — тор — мозный медиатор нервной системы позвоночных. Однако у одноклеточных эукари — от описаны ГАМКергические механизмы (Delmonte Corrado et al., 2002) и показано

участие ГАМКА — и ГАМКБ-рецепторов в модуляции двигательной активности (Bucci et al., 2005, Ramoino et al., 2006). Подобные сведения существуют и в отношении холи — нергических механизмов (Trielli et al., 1997; Delmonte Corrado et al., 1999).

 
Рис. 1. Одноклеточный орга — низм (изображен в виде овала) находится в среде, содержащей химический сигнал, имеющий градиент концентрации. На по — верхности клетки сигнал имеет тот же градиент концентрации. При отсутствии специальных приспособлений сигнал, диф — фундирующий в теле клетки, стремится к концентрации

во внешней среде

Характеристики ответной реакции определяются концентрацией сигнала (ин — тенсивность ответа в определенном месте) и наличием соответствующих образова — ний, способных менять свое состояние при контакте с сигнальными молекулами, то есть соответствующей мишени, от чего зависит локализация ответа (рис. 2).

Уже у одноклеточных имеется широкий спектр сигнальных молекул и специа — лизированные образования (рецепторы), способные избирательно реагировать на определенные химические сигналы. Очевидно, существуют и механизмы, обеспечи — вающие пространственную и качественную селективность сигнала (Adler, Tso, 1974; Buznikov, 1990; Martin, Gordon, 2001). Гамма-аминомасляная кислота (ГАМК) — тор — мозный медиатор нервной системы позвоночных. Однако у одноклеточных эукари — от описаны ГАМКергические механизмы (Delmonte Corrado et al., 2002) и показано

участие ГАМКА — и ГАМКБ-рецепторов в модуляции двигательной активности (Bucci et al., 2005, Ramoino et al., 2006). Подобные сведения существуют и в отношении холи — нергических механизмов (Trielli et al., 1997; Delmonte Corrado et al., 1999).

 

Рис. 2. Химический сигнал свободно диффундирует во внутренней среде (или снаружи организма), достигая всех мише — ней, способных реагировать на него. При отсутствии специальных приспособлений может регулироваться только вся совокупность ответов

Решающим шагом в расширении возможностей обработки химической сигна — лизации стало появление рецепторов, реагирующих на один и тот же сигнал, но разделенных на подтипы, избирательно чувствительные к разным регулирующим факторам. На предлагаемой нами схеме (рис. 3) видно, как ответ на сигнал, диф — фундирующий из точки А и достигающий всей совокупности рецепторов, способ — ных реагировать на него, может избирательно блокироваться (или усиливаться) в точке, где находятся рецепторы а1, чувствительные не только к сигналу А, но

Рис. 3. Только часть мишеней, отвечающих на химический сигнал А, чувствительна

к регулирующему фактору (–). В результате регулируются только мишени (рецепторы) а1

и к фактору избирательно действующему на эту часть рецепторов а. При этом от — вет рецепторов а других подтипов, нечувствительных к регулирующему фактору, остается неизменным. Таким

и введения в ограничительные рамки свободной диффузии сигнала. В зависимости от свойств мишени (рецептора) характер ответа на химический сигнал, распростра — няющийся таким неуправляемым или слабо управляемым способом, может регу — лироваться специфическими модуляторами — химическими молекулами, избира — тельно действующими на определенный тип рецептора. Появление модулирующего фактора в месте действия химического сигнала может быть результатом диффузии или доставки специализированным аппаратом.

Второй путь — это развитие специализированных структур, доставляющих сиг — нал с высокой точностью в нужное место и в нужное время. Достаточно рано в эво — люции животных организмов появилась нервная клетка и волокно, доставляющее химический сигнал к месту его контакта с клеткой-мишенью. Простейшая нервная система диффузного типа имеется у кишечнополостных. Нервная клетка способна генерировать электрический импульс, рассматриваемый как электрический сигнал. Но по своей сути это сигнал химический, поскольку в основе генерации нервного импульса лежит локальный электрогенез мембраны клетки, представляющий собой сложный химический процесс. У кишечнополостных межнейронная сигнализация во многих случаях осуществляется в результате непосредственного действия на со — седний нейрон электрического сигнала, хотя в ряде случаев происходит связь с по — мощью химического сигнала, запускаемого нервным импульсом. Однако уже у пло — ских червей основой межнейронной связи является синапс — специализированный контакт двух нервных клеток, передача сигналов в котором происходит с помощью выделяющегося химического медиатора.

С образованием синапсов появилась возможность передачи химического сигнала с высокой точностью не только к мишени, состоящей из нескольких клеток или одной клетки, но и из определенной части клетки. Если при этом пространственная избира — тельность достигается за счет структуры нервной связи, то функциональная регуля- ция эффективности этой связи возможна и на основе других принципов. Существо — вание множества медиаторов и многообразие субъединичного состава рецепторов, чувствительных к общему медиатору, заставляет думать, что одним из механизмов регуляции синаптической связи может быть упомянутый выше (рис. 3) более древний механизм химической интеграции, позволявший локализовать эффект химического сигнала путем селективной модуляции определенного типа рецепторов. Таким обра — зом, эволюционно более новый способ передачи химических сигналов, основанный на их доставке из точки в точку, может комбинироваться и дополняться более ста — рым способом химической селекции рецепторов, позволявшим регулировать только определенную часть синапсов, независимо от других синапсов той же медиаторной модальности, но не имеющих рецепторов, чувствительных к данному регулиру — ющему фактору. На рис. 5 представлена предлагаемая нами схема пространственно — химической интеграции, которая показывает на основе известных данных, как может осуществляться селективная регуляция химической сигнализации.

Представленная система образована несколькими элементами, в данном случае нейронами. Три из них, обозначенные буквой А, являются А-ергическими и свя — заны волокнами с другими нейронами. Соответственно, из окончаний А-нейронов выделяется медиатор А. Нейроны-мишени имеют А-рецепторы трех типов (а1, а2 и а3), отличающиеся субъединичным составом или другими характеристиками, делающими их избирательно чувствительными к модулирующим факторам. Толь — ко а3-рецептор чувствителен к дополнительному фактору, препятствующему его

активации. В результате, когда биологически активное вещество, регулирующий фактор, поступает в межклеточное пространство, окружающее данные нейроны, полностью блокируется передача в контактах, содержащих на постсинаптической мембране только а3-рецепторы, или частично, если кроме а3 рецепторов на мембра — не есть еще другие представители рецепторов группы а.

Рис. 5. Схема пространственно-химической интеграции на примере ограниченной нейронной сети. Сеть состоит из А-ергических нейронов, образующих связи со всеми нейронами, представленными на схеме. Медиатор А возбуждает а-рецепторы трех типов: а1, а2 и а3. Регулирующий (в данном случае блокирующий) химический фактор достигает всех элементов сети, но действует избирательно только на а3-рецепторы.

В результате выключаются связи, использующие только а3-рецепторы, и снижается эффективность связей, где а3-рецепторы совмещены с другими а-рецепторами

Подобная схема химической интеграции возможна в различных комбинаци — ях. Избирательное действие модулятора может ограничиваться пространственно благодаря его более локальному распространению. Примером может быть распро — странение в ткани мозга катехоламинов, выбрасываемых из свободных терминалей, ограниченное диффузией. Модулирующее действие на синаптическую передачу будет зависеть, с одной стороны, от распространения катехоламинергических тер — миналей и зоны диффузии катехоламинов, в данном случае дофамина, и, с другой стороны, от избирательности его действия на селективные мембранные рецепторы, имеющиеся в этой зоне. Например, дофаминовые рецепторы могут быть нескольких типов, и реакции разных нейронов, на которых оканчиваются дофаминергические волокна из общего источника, отличаются по знаку в зависимости от того, какой тип дофаминовых рецепторов представлен на их мембране (рис. 6).

Сведения о множественности медиа — торов и рецепторов, используемых в си — наптической передаче, хорошо известны, но функциональный смысл этого много — образия до сих пор не привлекал большого внимания. Мы уже высказывали мысль о том, что использование разных мессендже — ров, в частности многих нейромедиаторов, используемых в синапсах разных нейро — нов, объясняется возможностью избира — тельной регуляции химическим фактором только определенного типа рецепторов данного медиатора. Тем самым достига — ется избирательная регуляция лишь той группы межнейронных контактов, кото — рая осуществляется только определенным передатчиком и определенным рецепто — ром (Весёлкин, Наточин, 1991). Возмож — ность регуляции увеличивается благодаря тому, что рецепторы к одному и тому же нейромедиатору, как и к гормонам и дру — гим передатчикам, часто состоят из разных субъединиц, в результате чего достигается селективность их чувствительности к ре — гулирующим факторам.

Предлагаемый механизм достаточно хорошо соответствует описанной выше схеме химической регуляции. Таким об — разом, способ пространственной селекции ответной реакции, заложенный еще на уровне одноклеточных и основанный на представленности чувствительной мише — ни (рис. 3), используется и в определении места и типа реакции на один и тот же си — наптический медиатор.

 

Рис. 6. Трансмембранные токи двух мотонейронов спинного мозга миноги, возникающие в ответ на аппликацию тормозного медиатора (ГАМК). В за — висимости от преобладания разных подвидов дофаминовых рецепторов на мембране клетки аппликация дофами — на вызывает или уменьшение (а), или увеличение (б) ответа на тормозной медиатор (Букинич, 2010)

Еще один механизм, расширяющий возможности регуляции сигнализации, состоит в том, что рецепторы, реагирующие на химические сигналы (нейромедиато — ры, гормоны и др.), могут запускать принципиально разные процессы. Большинство мембранных рецепторов в результате их активации меняют проводимость клеточ — ной мембраны. Однако значительная часть рецепторов, активируемых теми же или другими молекулами, так называемые метаботропные рецепторы, запускает про — цессы внутриклеточной сигнализации. Например, по данным Ю. А. Полиной и др. (2008), тормозный медиатор ГАМК, воздействуя через внутриклеточные (Полина и др., 2008) посредники на метаботропный ГАМК-рецептор, может менять (регули — ровать) реакцию нейрона на другой тормозный медиатор — глицин (рис. 7). Сход — ный механизм используется и в случае дофаминергической регуляции тормозной передачи, проиллюстрированной рис. 6.

Рис. 7. CGP 35348, селективный антагонист метаботропных ГАМК-рецепторов влияет не только на частоту (интервал), но и на амплитуду глициновых спонтанных миниатюрных тормозных потенциалов мотонейрона лягушки, что свидетельствует об изменении проводимости глициновых каналов мембраны мотонейрона. По вертика — ли — накопленная вероятность, по горизонтали слева — частота, справа — амплитуда миниатюрных потенциалов

Еще одно не так давно открытое явление — колокализация нейротрансмит — теров в одном и том же пресинаптическом окончании и их совместный выброс — корелиз. Сейчас уже никого не удивляет то, что два нейротрансмиттера могут одновременно выделяться из одной и той же пресинаптической структуры и от — вет постсинаптического нейрона представляет собой в этом случае суммарную реакцию на оба медиатора (Полина и др., 2006). Поскольку на постсинаптической мембране в этом случае представлены рецепторы к обоим медиаторам, к тому же каждый из них чувствителен и к избирательным регулирующим (модулирующим) факторам, создаются дополнительные условия для избирательной регуляции синаптической передачи.

Все сказанное и позволило нам составить описанную выше (рис. 5) схему ней — рохимической интеграции, когда эволюционно более поздняя система доставки химического сигнала с помощью нервных связей из точки в точку дополняется более древним способом регуляции путем химической селекции на уровне мишени (рецепторов).

Предлагаемая схема химической интеграции применима для описания как нервных, так и других химических механизмов сигнализации. Функциональный механизм, ответственный за избирательность химической регуляции в предложен — ной схеме, по-видимому, является одним из самых древних. Механизм избиратель — ного ограничения или выбора действия регулирующего фактора, основанного на индивидуальной специфической чувствительности мишеней в зависимости от их структурно-функциональной принадлежности, скорее всего, был сформирован еще на одноклеточном уровне и прошел свою эволюцию во всех звеньях нервной и гумо — ральной регуляции. Механизм доставки регулирующего химического сигнала мо — жет быть самым различным: от выделения из нервных окончаний и синаптического действия или внесинаптической диффузии до широкого распространения с током

крови или лимфы, от чего зависит степень локальности и специфичность регули — рующего действия.

Литература

Букинич А. А. Модулирующее действие дофамина на амплитуду хемоуправляемых токов, вызванных ГАМК, в мультиполярных нейронах спинного мозга пескоройки // Журнал эволюционной биохимии и физиологии. 2010. Т. 46. № 1 С. 52–58.

Весёлкин Н. П., Наточин Ю. В. Множественность мессенджеров: ее возможное функциональ — ное значение в эволюции регуляторных систем // Журнал эволюционной биохимии и физиологии. 1991. Т. 27. № 6. С. 785–795.

Гинецинский А. Г. Об эволюции функций и функциональной эволюции. М. ; Л. : Изд-во АН СССР,

1961. 24 с.

Наточин Ю. В. Эволюция эволюционной физиологии // Российский физиологический жур- нал им. И. М. Сеченова. 2008. Т. 94. № 9. С. 977–988.

Полина Ю. А., Амахин Д. В., Кожанов В. М., Курчавый Г. Г., Весёлкин Н. П. Три типа тормоз — ных миниатюрных потенциалов в мотонейронах спинного мозга лягушки: возможность комедиации ГАМК и глицина // Российский физиологический журнал им. И. М. Сече — нова. 2006. Т. 92. №1. С. 18–26.

Полина Ю. А., Карамян О. А., Весёлкин Н. П. Модуляция ГАМКБ-рецепторами глицинергиче — ской передачи в спинном мозгу амфибий // Механизмы нервных и нейроэндокринных регуляций : мат-лы конф. М., 2008. С. 89–90.

Adler J., Tso W. W. ‘Decision’-making in bacteria: chemotactic response of Escherichia coli to con — flicting stimuli // Science. 1974. Vol. 184. P. 1292–1294.

Bucci G., Ramoino P., Diaspro A., Usai C. A role for GABAA receptors in the modulation of Parame — cium swimming behavior // Neuroscience Letters. 2005. Vol. 386. P. 179–183.

Buznikov G. A. Neurotransmitters Embryogenesis // Physiology and General Biology. Vol. 1 / ed. by T. M. Turpaev. L. : Harwood Academic Publishers, 1990. P. 1–526.

Delmonte Corrado M. U., Ognibene M., Trielli F., Politi H. Passalacqua M., Falugi C. Detection of molecules related to the GABAergic system in a single-cell eukaryote, Paramecium primau — relia // Neuroscience Letters. 2002. Vol. 329. P. 65–68.

Delmonte Corrado M. U., Politi H., Trielli F., Angelini C., Falugi C. Evidence for the presence of a mam — malianlike cholinesterase in Paramecium primaurelia (Protista, Ciliophora) developmental cycle // Journal of Experimental Zoology. 1999. Vol. 283. P. 102–105.

Foster K. W., Josef K., Saranak J., Tuck N. Dynamics of a sensory signaling network in a unicellular eukaryote // Conference Proceedings — IEEE Engineering in Medicine and Biology Society.

2006. Vol. 1. P. 252–255.

Hader D. P., Lebert M., Richter P., Ntefidou M. Gravitaxis and graviperception in flagellates // Advances in Space Research. 2003. Vol. 31. № 10. P. 2181–2186.

Huang Y. E., Iijima M., Parent C. A., Funamoto S., Firtel R. A., Devreotes P. Receptor-mediated regulation of PI3Ks confines PI(3,4,5)P3 to the leading edge of chemotaxing cells // Molecular Biology of the Cell. 2003. Vol. 14. № 5. P. 1913–1922.

Josef K., Saranak J., Foster K. W. Linear systems analysis of the ciliary steering behavior associated with negative-phototaxis in Chlamydomonas reinhardtii // Cell Motility and the Cytoskeleton.

2006. Vol. 63. № 12. P. 758–777.

Levchenko A., Iglesias P. A. Models of eukaryotic gradient sensing: application to chemotaxis of amoebae and neutrophils // Biophysical Journal. 2002. Vol. 82. P. 50–63.

Martin C. C., Gordon R. The evolution of perception // Cybernetics and Systems, 2001. Vol. 32.

№ 3–4. P. 393–409.

Ramoino P., Gallus L., Beltrame F., Diaspro A., Fato M., Rubini P., Stigliani S., Bonanno G., Usai C.

Endocytosis of GABAB receptors modulates membrane excitability in the single-celled or-ganism Paramecium // Journal of Cell Science. 2006. Vol. 119. Pt. 10. P. 2056–2064.

Trielli F., Politi H., Falugi C., Delmonte Corrado M. U. Presence of molecules related to the cho-linergic system in Paramecium primaurelia (Protista, Ciliophora) and possible role in mating

pair formation: an experimental study // Journal of Experimental Zoology. 1997. Vol. 279.

P. 633–638.

The Evolution of Chemical Regulation

N. P. Veselkin

I. M. Sechenov Institute of Evolutionary Physiology and Biochemistry RAS St. Petersburg, Russia: npves@yahoo. com; npv@iephb. ru

Regulation of processes occurring in the living organism represents a necessary component of life. The evolution of regulations is related to development of structural and functional basis of chemical signalization. Even in the single-celled organisms chemical signalization provides vital functions. In multicellular organisms the distance of information exchange increased. The development of specialized chemical signalization followed in two ways. The older one is an unstructured release of signaling molecules. In this case the specificity and place of reaction are determined by the presence of a specific target or receptor. The more recent one is delivery of chemical signals by specialized structures, determining with precision the place and time of signal action, which also led to development of the nervous system. This more recent method using point-to-point transmission is combined with and uses the ancient mechanism of selective chemical modulation.

Keywords: evolution of regulation, chemical signalization, selective chemical modula — tion, nervous system.

Материал взят из: Чарльз Дарвин и современная биология. Труды Международной научной конференции (21–23 сентября 2009 г., Санкт — Петербург)

Ramoino P., Gallus L., Beltrame F., Diaspro A., Fato M., Rubini P., Stigliani S., Bonanno G., Usai C.

Endocytosis of GABAB receptors modulates membrane excitability in the single-celled or-ganism Paramecium // Journal of Cell Science. 2006. Vol. 119. Pt. 10. P. 2056–2064.

Trielli F., Politi H., Falugi C., Delmonte Corrado M. U. Presence of molecules related to the cho-linergic system in Paramecium primaurelia (Protista, Ciliophora) and possible role in mating

pair formation: an experimental study // Journal of Experimental Zoology. 1997. Vol. 279.

P. 633–638.

The Evolution of Chemical Regulation

N. P. Veselkin

I. M. Sechenov Institute of Evolutionary Physiology and Biochemistry RAS St. Petersburg, Russia: npves@yahoo. com; npv@iephb. ru

Regulation of processes occurring in the living organism represents a necessary component of life. The evolution of regulations is related to development of structural and functional basis of chemical signalization. Even in the single-celled organisms chemical signalization provides vital functions. In multicellular organisms the distance of information exchange increased. The development of specialized chemical signalization followed in two ways. The older one is an unstructured release of signaling molecules. In this case the specificity and place of reaction are determined by the presence of a specific target or receptor. The more recent one is delivery of chemical signals by specialized structures, determining with precision the place and time of signal action, which also led to development of the nervous system. This more recent method using point-to-point transmission is combined with and uses the ancient mechanism of selective chemical modulation.

Keywords: evolution of regulation, chemical signalization, selective chemical modula — tion, nervous system.

Материал взят из: Чарльз Дарвин и современная биология. Труды Международной научной конференции (21–23 сентября 2009 г., Санкт — Петербург)